Corema, the amphi-Atlantic genus: belowground ecology and performance

Abstract

The genus Corema has an amphi-atlantic distribution and includes two species: C. album, endemic to the Atlantic coast of the Iberian Peninsula and C. conradii, endemic to the Northeastern coast of North America. Both species are dioecious coastal shrubs; plant sexual dimorphism is noticeable in the floral structures and the presence of fruits in female plants. Due to the different costs of reproduction, male and female plants have different physiological requirements and performance. The main hypothesis driving this work is that sex-related differences in physiology and performance lead to demographic biases of the Corema populations and influence the interactions of male and female plants with their associated biota. Three C. album populations in the west coast of Portugal (both in sand dunes and in coastal woodlands) and three C. conradii populations in the east coast of Canada were studied. The demography of the C.album populations was characterized to identify sex related biases, and a competition/facilitation effect of C. album plants on the neighbouring flora was assessed. Adjustment of fruit maturation by female plants was investigated in the context of the serial adjustment hypothesis (Lloyd 1980). The interactions of male and female Corema plants with soil dwelling biota were investigated to assess sex-related and habitat related differences; these included nematode and fungal endophyte communities, particularly ericoid mycorrhiza (ErM), associated with the rhizosphere of both species. A possible interaction between the nematode communities and ErM colonization was investigated. Systematic male biases in sex ratios were not found in the studied C. album populations and most sampled plots showed complete spatial randomness in the distribution of the individuals of both sexes, suggesting that female plants can compensate for the higher reproductive effort they bear. Female C. album plants presented low fruit sets, but infructescences with more fruits also had larger and heavier drupes. Together with the dynamic environmental conditions and the lack of evidence of pollen limitation, this suggested the low fruit sets are the result of an adjustment of the fruit production and maturation to resource availability. Such a strategy can ensure the production of the optimal number of fruits in each season, as well as minimize the delayed costs of reproduction that accumulate along several reproductive periods, by adapting effort to the conditions of each reproductive event. As the dominant plant species in the surveyed areas, C. album canopy cover had a detrimental effect on all plant life-forms (Raunkiær 1937) except for geophytes. Sex-related differences were found in the composition and abundance of the plant parasitic nematode (PPN) communities for both Corema species. The plant phenological stage significantly influenced the abundance of free-living nematodes, PPN genera and nematode community indices in C. album. Significant sex-related differences in PPN community associated with C. album and on the abundance of three PPN genera (Criconema, Hemicriconemella and Meloidogyne) were apparent during the fruiting season but not during flowering, suggesting that interactions with the nematode community were dependent not only on plant sex but also on the phenological stage of the plant. The fungal endophyte community associated with the Corema roots included several taxa: ericoid mycorrhizal fungi, ecto mycorrhizal fungi, and dark septate endophytes. Sex-related differences were not detected in the composition, or in the diversity of the fungal endophyte community in either Corema species, nor in the percentage of colonization of the roots by ErM in C. album; plants growing in the same area had similar endophyte communities, irrespective of plant sex. The diversity of endophytes and root colonization frequency in C. album were higher during the fruiting season, but no statistical interaction between plant sex and phenological stage was detected on the root colonization frequency, indicating that ErM of C. album do not respond to changes in resource demand by the plant. Interactions between the ErM and the nematode community were only apparent during the fruiting season, when ErM colonization frequency was highest. Corema album and C. conradii are the dominant shrubs on the coastal barrens and sand dunes they inhabit. These ecosystems are of particular importance as they represent the transition between the sea shore and inland areas, protecting the productive activities inland from salt spray, winds and erosion. The present work provides the first insights to the below-ground ecology of these coastal species emphasizing the importance of an integrative perspective of the interactions among organisms for the understanding of coastal ecosystems.

O género Corema tem uma distribuição anfi-Atlântica e inclui duas espécies: C. album, endémica da costa Atlântica da Península Ibérica e C. conradii, endémica do Norte da costa este da América do Norte. Ambas as espécies são arbustos costeiros dióicos; o dimorfismo sexual é observável nas estruturas florais e na presença de frutos nas plantas femininas. Devido às diferenças nos custos da reprodução, machos e fêmeas têm necessidades fisiológicas e desempenhos diferentes. A hipótese principal que guia este trabalho é que diferenças fisiológicas e de desempenho, associadas ao sexo, dão origem a enviesamentos demográficos nas populações de Corema e influenciam as interações das plantas masculinas e femininas com os organismos que lhes estão associados. Foram estudadas três populações de C. album na costa oeste de Portugal (tanto na duna como no pinhal costeiro) e três populações de C. conradii na costa este do Canadá. A demografia das populações de C. album foi caracterizada para identificar enviesamentos relacionados com o sexo e foi avaliado um efeito de competição/facilitação das plantas de C. album sobre a flora associada. Investigou-se o ajustamento da maturação de frutos pelas plantas femininas no contexto da hipótese de ajustamento sequencial (Lloyd 1980). Investigaram-se as interações de plantas de Corema masculinas e femininas com organismos do solo para avaliar diferenças associadas ao sexo e ao tipo de habitat; estas incluíram as comunidades de nemátodes e de fungos endofíticos, particularmente micorrizas ericóides (ErM), associadas à rizosfera de ambas as espécies. Investigou-se uma possivel interação entre as comunidades de nemátodes e a colonização por ErM. Não se encontraram enviesamentos sistemáticos favoráveis aos machos nas populações de C. album estudadas e a maioria das parcelas amostradas apresentou uma distribuição espacial dos indivíduos de ambos os sexos completamente aleatória, sugerindo que as fêmeas são capazes compensar o esforço reprodutivo mais elevado que suportam. As plantas femininas de C. album apresentaram uma baixa produção de frutos em relação ao número de flores, mas infrutescências com mais frutos tinham drupas maiores e mais pesadas. Isto sugeriu, em conjunto com as condições ambientais dinâmicas e a falta de evidências de limitação de pólen, que os baixos números de frutos por infrutescência se devem ao ajustamento da produção e da maturação dos frutos à disponibilidade de recursos. Esta estratégia não só assegura a produção de um número ótimo de frutos em cada época reprodutiva, como minimiza os custos de reprodução acumulados ao longo de vários períodos reprodutivos, ao adaptar o esforço a cada evento de reprodução. Sendo a espécie vegetal dominante nas áreas amostradas, a cobertura por C. album teve um efeito prejudicial em todas as formas de vida vegetais (Raunkiær 1937), à excepção dos geófitos. Encontraram-se diferenças relacionadas com o sexo na composição e abundância das comunidades de nemátodes fitoparasitas (PPN) em ambas as espécies de Corema. O estado fenológico da planta influenciou significativamente a abundância de nemátodes de vida livre, géneros de PPN e os valores dos índices ecológicos das comunidades de nemátodes em C. album. Diferenças significativas relacionadas com o sexo da planta na comunidade de PPN associada a C. album e na abundância de três géneros de PPN (Criconema, Hemicriconemella e Meloidogyne) foram visíveis durante a época de frutificação, mas não durante a de floração, sugerindo que as interações com a comunidade de nemátodes dependem, não só do sexo da planta, mas também do seu estado fenológico. A comunidade de fungos endofíticos associada às raízes de Corema incluiu vários taxa: fungos que formam micorrizas ericóides, ecto-micorrizas e endófitos dark septate. Não se detetaram diferenças associadas ao sexo na composição nem na diversidade das comunidades de fungos endofíticos de qualquer das espécies de Corema, nem na percentagem de colonização das raízes de C. album por ErM; plantas que cresciam nas mesmas áreas apresentaram comunidades de endófitos semelhantes, independentemente do sexo da planta. A diversidade de endófitos e a colonização das raízes de C. album foram maiores durante a frutificação, mas não se detectou interação estatística entre o sexo da planta e o seu estado fenológico na frequência de colonização das raízes, o que indica que as ErM não respondem à variação na necessidade de recursos por parte de planta. As interações entre ErM e a comunidade de nemátodes foram detetadas apenas durante a época de frutificação, quando houve maior frequência de colonização por ErM. Corema album e C. conradii são os arbustos dominantes nas falésias e dunas costeiras que habitam. Estes ecossistemas são de particular importância já que representam a transição entre a orla costeira e as áreas interiores, protegendo as atividades produtivas do interior contra a salinidade, o vento e a erosão. Este trabalho apresenta as primeiras perspetivas sobre a ecologia da rizosfera destas duas espécies costeiras, enfatizando a importância de uma perspetiva integradora das interações entre organismos para a compreensão dos ecossistemas costeiros.