Acacia longifolia and gall networks in Portugal: Understanding the impacts and the implications for biocontrol

Abstract

Trichilogaster acaciaelongifoliae é uma vespa formadora de galhas originária da Austrália cuja introdução como agente de controlo biológico para Acacia longifolia, uma espécie invasora com severos impactes ecológicos, em Portugal, está a ser considerada. O agente já foi introduzido com sucesso na África do Sul, há mais de 20 anos, controlando a mesma com grande sucesso e sendo bastante específico. Em Portugal, testes de efeitos diretos revelaram resultados promissores, no entanto, efeitos indiretos são uma possibilidade mesmo que raramente considerados em programas de controlo biológico. Para ser feita essa avaliação, uma análise das possíveis interações bióticas com o agente na zona introduzida é necessária. Redes ecológicas quantificando interações de comunidades associadas a galhas foram construídas com o objetivo de: 1) criar a situação de referência antes da introdução do agente; 2) prever efeitos indiretos não-alvo antes da mesma e 3) avaliar o impacto da A. longifolia em comunidades de galhas. Para tal, cinco locais foram usados para amostragem de galhas mensalmente durante 6 meses. Em cada visita, três transectos de 20x2m foram selecionados ao longo de um gradiente de A. longifolia (< 30%; 30-69%; > 69%). As galhas colhidas foram monitorizadas em laboratorio para aguardar pela emergência de insetos que foram identificados até à ordem ou família. Redes de três níveis de plantas, formadores de galhas e inquilinos/parasitoides foram construídas cada nível de invasão, para cada local e uma rede geral contendo toda a informação. Parâmetros de redes ao nível das espécies (degree, species strength e d’ - specialization) foram calculados para a rede geral e parâmetros ao nível da rede (links per species, connectance, web asymmetry, interaction strength asymmetry, interaction evenness, H2’-specialization e robustness) para as dos níveis de invasão. Trinta e sete formadores de galhas diferentes foram encontrados induzindo a formação de galhas em folhas, gemas florais e vegetativas, inflorescências e ramos, em 19 plantas diferentes. Os formadores de galhas são muito especializados e partilha de formadores foi somente observada em espécies pertencentes ao mesmo género (Quercus spp., Cytisus spp. e Rosa spp.). Com 11 formadores de galhas Quercus coccifera foi a planta mais diversidade. Quercus suber foi a única espécie com uma baixa d’-specialization por nenhuma dos seus formadores de galhas ser dependente dessa espécie. Não foram encontrados formadores de galhas em plantas exóticas; e em plantas nativas nenhuma galha semelhante à do T. acaciaelongifoliae encorajando as perspetivas de um controlo biológico seguro. As dunas de Quiaios são sugeridas como o melhor local para as primeiras introduções do agente uma vez que as dunas são o habitat preferencial da A. longifolia e por ter o menor número de formadores de galhas e uma comunidade com menor probabilidade de interação com o agente, facilitando o seu estabelecimento. A invasão de A. longifolia está indiretamente associada a declínios na abundância de formadores de galhas e suas comunidades, e a uma maior web asymmetry e robustness. Este estudo não revelou qualquer motivo de preocupação em relação à introdução do T. acaciaelongifoliae, em vez disso, sugere que o controlo poderia atenuar os impactes negativos da A. longifolia. O detalhe deste estudo é raramente alcançado o que representa um claro passo em frente na segurança de programas de controlo biológico. Estes resultados preveem uma provável introdução do T. acaciaelongifoliae como segura e necessária.

Trichilogaster acaciaelongifoliae is a gall forming wasp native to Australia that is being considered as a biocontrol agent for Acacia longifolia, an invasive species with a long record of severe ecological impacts, in Portugal. This wasp has been introduced in South Africa, more than 20 years ago, controlling A. longifolia with great success and proving to be a highly specific agent, with no direct non-target effects. In Portugal, direct non-target tests showed promising results. Nevertheless, indirect non-target impacts are also possible, even if seldom considered in biocontrol programs. In order to make such evaluation, a thorough assessment of all possible biotic interactions with the biocontrol agent in the introduced range is needed. In this study, ecological networks quantifying the interactions between plants, gall formers, their parasitoids and gall inquilines were constructed in order to: 1) build the reference situation before the introduction of the biocontrol agent T. acaciaelongifoliae; 2) predict indirect non-target effects before introduction of the agent and 3) evaluate the current impacts of A. longifolia on gall former communities. For that, five sites were sampled for galls monthly, during six months. In each visit, three 20x2m transects were selected along a gradient of A. longifolia (< 30%; 30-69%; > 69%). Galls were monitored in laboratory conditions for the emergence of insects which were identified up to order or family. Tri-trophic networks of plants, gall formers and inquilines/parasitoids were constructed for each levels of invasion, for each site and a general network comprising all information. Species level parameters (degree, species strength and d’ - specialization) were calculated for the general network and network level parameters (links per species, connectance, web asymmetry, interaction strength asymmetry, interaction evenness, H2’-specialization and robustness) were calculated for the networks of the three levels of invasion. Thirty seven different gall formers were found inducing gall development on leaves, flower and vegetative buds, inflorescences and stems, on 19 different plant species. Gall formers are highly specialized entities, and gall former sharing was only observed within plants of the same genus, namely Quercus spp., Cytisus spp. and Rosa spp. With 11 different gall formers, Quercus coccifera was the plant with higher gall former diversity. Quercus suber was the only species with a low d’-specialization since none of its gall formers was exclusively dependant on it. No gall formers were found on any exotic plant species, and on native species no galls similar to T. acaciaelongifoliae’s were observed, thus encouraging the prospects of a safe biological control program. Quiaios dunes is suggested as the best place for the first introduction of the biocontrol agent since dunes are the preferential habitat of A. longifolia and since it has the lowest number of gall former species and a community with lower probability of interacting with T. acaciaelongifoliae, likely facilitating the establishment of the biocontrol agent. Acacia longifolia invasion was associated with declines in the abundance of gall formers and its communities, and with higher web asymmetry and robustness. This study did not reveal any particular reason of concern regarding the introduction of T. acaciaelongifoliae, instead it suggests that the control could alleviate the significant negative impacts of the invasive A. longifolia. The detail of this study is seldom, if ever, achieved as an a priori planning tool representing a clear step forward in the safety of biological control programs. These results envisage the likely introduction of T. acaciaelongifoliae as safe and needed.