Effects of flower position on the sexual specialization within inflorescences

Abstract

Em muitas espécies de plantas com flor, as funções sexuais são segregados em flores diferentes dentro da mesma inflorescência. Além disso, esta especialização das flores, em inflorescências, nas funções masculinas e femininas frequentemente segue um padrão posicional. Por exemplo, dentro das inflorescências da família Asteraceae, ou seja, dentro do capítulo, um padrão de posição muito conservador é observado: as flores femininas estão quase sempre localizadas nas posições mais externas, enquanto que as flores masculinas estão nas posições mais internas. A especialização sexual dentro dos capítulos das Asteraceae pode ser a consequência da diminuição do gradiente de recursos das flores proximais para as flores distais, produzido por competição por recursos entre flores e frutos e restrições arquitectónicas no desenvolvimento da inflorescência. A diminuição do gradiente de recursos parece produzir sementes com tamanhos maiores nas flores exteriores em comparação com as partes internas dos capítulos, resultando num maior sucesso reprodutor feminino nas flores mais exteriores, o que poderá ter conduzido à especialização floral em funções sexuais em diferentes posições. Tamanhos de frutos diferentes podem estar relacionados com diferentes aptidões das plantas, visto que frutos maiores podem dar origem a plantas com maior capacidade competitiva, com prováveis consequências no sucesso reprodutivo. Se as flores mais exteriores produzem frutos maiores do que as flores mais interiores, os frutos exteriores vão dar origem a plantas com uma aptidão maior. Como consequência, o aumento do sucesso reprodutor feminino irá diminuir das flores exteriores para as flores interiores, levando a uma especialização da função sexual das flores em diferentes posições. Considerando tudo isto, o objectivo principal desta Tese foi o de analisar se a especialização de flores em diferentes funções sexuais em posições diferentes dentro dos capítulos de Asteraceae está relacionado com o gradiente de disponibilidade de recursos dentro dos capítulos. Assim, testou-se se especialização sexual está relacionada com o gradiente da disponibilidade de recursos, e se o padrão na atribuição de recursos dentro de capítulos está relacionado com o desempenho da planta. Para isso, em primeiro lugar, o tamanho dos frutos e as características capítulos foram medidos em 97 espécies, em diferentes linhagens da família, com diferentes níveis de especialização sexual dentro dos capítulos. Em segundo lugar, o desempenho da planta, como uma aproximação do fitness das plantas, produzidas por frutos das posições exteriores e interiores foi avaliado através de uma experiência de jardim com a espécie anual Anacyclus clavatus. Os resultados obtidos revelaram que as características da inflorescência estavam correlacionadas com o sistema sexual, apoiando que a especialização sexual pode resultar de algum processo que ocorre ao nível inflorescência. A densidade floral aumentou das espécies hermafroditas para as espécies monóicas e foi positivamente correlacionado com a diferença no tamanho dos frutos (FSD). Portanto, estes resultados suportam que um aumento da competição entre flores pode conduzir a uma maior especialização das funções sexuais em diferentes flores. Apesar de não significativas, foram observadas algumas diferenças no tamanho dos frutos entre os sistemas sexuais, o FSD foi positivo (indicando que os frutos exteriores eram geralmente maiores do que as interiores) e maior nas espécies monóicas do que em espécies hermafroditas e ginomonóicas, indicando que, neste sistema sexual a diferença no tamanho dos frutos entre posições era maior. Além disso, a experiência de jardim, apoia a hipótese de que as plantas dos frutos exteriores produzem plantas maiores. No entanto, as diferenças observadas no desempenho da planta foram influenciadas por diferenças no tempo de germinação, com os frutos exteriores a apresentar uma germinação mais precoce e melhor desempenho nas características da planta, que foram analisadas. O efeito e a importância do tempo de germinação foi comprovada, quando as plantas germinadas ao mesmo tempo, não apresentaram diferenças em nenhuma das características analisadas. Assim, este estudo está de acordo com o princípio de que a germinação precoce influencia o sucesso da planta. Os resultados obtidos nesta Tese suportam as expectativas da hipótese de que os efeitos de posição e a disponibilidade de recursos ao nível da inflorescência podem transformar-se num espaço de tempo evolutivo em efeitos de posição no género floral. Diferenças no desempenho de plantas produzidas por frutos de diferentes posições dentro de uma inflorescência podem levar a padrões diferenciais de alocação do sexo em flores de diferentes posições. No entanto, para além de outras características do tamanho do fruto, tais como tempo de germinação, o sucesso esperado das plantas produzidas a partir de frutos provenientes de diferentes posições da flor pode alterar-se. Estes resultados abrem novas linhas de investigação na especialização floral em funções sexuais e todos esses aspectos podem ser aplicados no futuro para outros grupos e outros tipos de inflorescência que seguem também um gradiente de posição, a fim de confirmar se o nível de especialização na inflorescência é uma característica evolutiva geral em várias famílias de plantas.

In many species of flowering plants, sexual functions are segregated in different flowers within the same inflorescence. Furthermore, this specialization of flowers on male and female functions within inflorescences frequently follows a positional pattern. For instance, within the inflorescences of the family Asteraceae, i.e, within the capitulum, a very conservative positional pattern is observed: female flowers are almost always located at the outermost positions, whereas male flowers are at the innermost positions. Sexual specialization within the capitula of Asteraceae might be the consequence of a decreasing resource gradient from the proximal to the distal flowers produced by both resource competition among flowers and fruits and architectural constraints in the development of the inflorescence. The decreasing gradient of resources seems to produce seeds with larger sizes in the outer flowers compared to the inner parts of the capitula resulting in a higher female fitness at the outermost flower positions, which could drive to flower specialization on sexual function at different positions. Dissimilar fruit sizes may be related with different plant fitness since larger fruits may give rise to plants with greater competitive ability, with probable consequences in the reproductive success. If outermost flowers produce bigger fruits than innermost flowers, they will give rise to plants with a higher fitness. As a consequence, female fitness gain will decline from outer to inner flowers, ultimately leading to a specialization on sexual function of flowers from different positions. Considering all this, the main objective of this Master Thesis was to explore whether the specialization of flowers on different sexual functions at different positions within the capitula of Asteraceae is related to the gradient of resource availability within the capitula. Thus, it was tested if sexual specialization is related to the gradient of resource availability and if the pattern in resource allocation within capitula was related with plant performance. For that, first, fruit size and capitula traits were measured in 97 species across several lineages of the family with different levels of sexual specialization within their capitula. Second, plant performance as a proxy of plant fitness of plants produced by fruits from the outer and innermost positions was assessed by means of a common garden experiment with the annual species Anacyclus clavatus. The obtained results revealed that inflorescence traits were correlated with the sexual system supporting that sexual specialization may result of some process happening at the inflorescence level. Flower density increased from hermaphroditism to monoecy and was positively correlated with the standardized fruit size difference (FSD). Therefore,these results supports that an increase of flower competition may lead to a higher specialization of sexual functions in different flowers. Despite not significant, some differences in fruit size between sexual systems were observed, with FSD being positive (indicating that outer fruits were generally larger than the inner ones) and larger in monoecious species than in hermaphroditic and gynomonoecious species, indicating that in this sexual system the difference in fruit size among positions was bigger and that the outer fruits were larger than the inner ones. Additionally, the common garden experiment supported the hypothesis that plants from the outer fruits yield higher plants. However, the observed differences in plant performance were mediated by differences in the germination time with the outer fruits that germinated earlier presenting a high performance in the life-history traits that were analyzed. The effect and importance of germination time was corroborated, when plants germinated at the same time did not present differences in any of the analyzed traits. Thus, this study is in accordance with the premise that early emergence influences the plant success. The results provided in this Thesis supports the expectations derived from the hypothesis that positional effects on resource availability at inflorescence level might turn in evolutionary time into positional effects on floral gender. Differences in plant performance produced by fruits from different positions within an inflorescence might lead to differential patterns of sex allocation on flowers at different positions. However, other traits apart from fruit size, such as germination time might change the expected success of plants originated from fruits from different flower positions. These results open new lines of research in the flower specialization on sexual functions and all these aspects can be applied in the future to other groups and other types of inflorescences that also follow a positional gradient, in order to confirm that specialization at inflorescence level is a general evolutionary feature in several plant families.