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Title: Global anthropogenic threats in Portuguese streams: ecological effects on aquatic macroinvertebrates assessed at different levels of biological organization
Authors: Gama, Ana Mafalda 
Issue Date: 1-Jul-2014
Citation: GAMA, Ana Mafalda de Sousa Molefas Coelho da - Global anthropogenic threats in portuguese streams : ecological effects on aquatic macroinvertebrates assessed at different levels of biological organization. Coimbra : [s.n.], 2013. Tese de doutoramento. Disponível na WWW: http://hdl.handle.net/10316/24075
Abstract: In the present context of global climate changes and exponential increase of the human population, environmental contamination by chemicals (anthropogenic/natural sources) and temperature are most relevant stressors in aquatic ecosystems. Forested streams are particularly vulnerable because of their relatively low water volume and dependence on the riparian vegetation (major source of organic matter). This organic matter is processed by the detritivorous community, especially by shredders, which have a central role in nutrient cycling. The litter and leafs provided by particular riparian species (e.g. Eucalyptus globulus) may have toxins and a relatively low nutricional quality when compared to native species (e.g. Alnus glutinosa). In South Europe streams, considerable changes of water temperature are common in some periods of the year and the simultaneous exposure of shredders to eucalyptus toxins and other environmental contaminants, such as metals (e.g. copper), is likely to occur. However there is a lack of knowledge on the effects induced by multi-stressors, particularly on shredders. Therefore, the main goal of the present Thesis was to investigate the single and combined effects of copper, an ubiquous environmental contaminant, and eucalyptus leaf leachates (EL), planted in monocultures and widespread in Portugal, on three shredder species found in South Europe streams (the shrimp Atyaephyra desmarestii, the amphipod Echinogammarus meridionalis and the insect Schizopelex festiva) at two ecologically relevant temperatures (10 and 20°C). In the first study (Chapter II), the acute toxic effects of EL and copper on A. desmarestii, E. meridionalis and S. festiva were investigated in 96h toxicity bioassays using mortality as effect criterium. The median lethal concentrations (LC50) of EL to the tested species ranged from 81.1 to 567.8 mg/L at 10°C; and from 34.4 to 482.1 mg/L at 20°C (concentration of tannic acid). The LC50s of copper ranged from 0.22 to 9.0 mg/L at 10°C, and from 0.04 to 7.3 mg/L at 20°C. Comparison of the toxicity curves indicated that the most tolerant species was S. festiva. The relative sensitivity of A. desmarestii and E. meridionalis was chemically and termally dependent, with E. meridionalis being particularly sensive to copper at 20°C. Interactions between EL and copper (antagonism in A. desmarestii and synergism in E. meridionalis) and an increase of the toxicity with temperature raise were found. These findings raised several questions on the molecular/physiological mechanisms that may contribute to the differences of sensitivity found. Therefore, the acute effects of EL, copper and their mixtures were further investigated (Chapter III) by analyzing the activity of the enzymes cholinesterases (ChE), involved in neurotransmission, and glutathione S-transferases (GST), involved in biotransformation and lipid peroxidation prevention, and the levels of lipid peroxidation (LPO), as indicative of oxidative damage. Results suggest that these shredders have different sensitivities to chemically-induced acute stress and that some of the mechanisms of toxicity and detoxication involved are modulated by temperature. At increased temperature, in control organisms, the ChE activity in S. festiva, and the GST activity in S. festiva and E. meridionalis were reduced, while LPO levels increased in S. festiva and A. desmarestii. In the wild, the most common situation is the long-term exposure to relatively low concentrations of environmental contaminants. Thus, in Chapter IV, the single or combined exposure to EL and copper on the most tolerant (S. festiva) and the most sensitive species (E. meridionalis) were assessed at 10 and 20°C using growth, food consumption and survival rates as effect criteria. Elemental body composition and selected biomarkers (ChE, GST and LPO) were evaluated in S. festiva. Temperature significantly accelerated growth rates of S. festiva while the presence of the chemical agents determined lower intrinsic growth rates (at both temperatures) and no effects on survival were detected. For E. meridionalis the presence of low concentrations of chemical agents increased growth rates at 10°C. Survival was negatively affected by increased temperature and stressors exposure. S. festiva is unable to remain homeostatic and the ability to retain phosphorus is compromised (at higher temperature and increased copper concentrations). Increasing oxidative damage at 20°C was also observed. Results suggest that, even low amounts of chemical agents in chronic exposures, are able to affect life history parameters of both S. festiva and E. meridionalis with possible negative consequences for stream macroinvertebrates. Deterrent effects of afforestations namely the replacement of native trees (e.g. Alnus glutinosa) by monocultures of E. globulus in riparian areas may affect shredders that may feed on these particular leaves. Therefore, the effects of consuming high (alder) or low (eucalyptus) quality leaves combined with the influence of temperature (10 and 20°C) were tested in E. meridionalis (Chapter V). Elemental body composition and selected biomarkers (ChE, GST and LPO) were determined. Results suggest that invertebrates are homeostatic even when fed low quality food (eucalyptus). At 20°C increased oxidative damage in shredders fed with eucalyptus was observed. In summary, the results indicated: (i) differences of sensitivity to acute and chronic stress induced by copper and EL at ecologically relevant concentrations; (ii) that temperature change interacted with the toxicity of both stressors in a species-specific manner probably due to differences at physiological/molecular levels; (iii) that exposure to stressors influences the stoichiometrical composition of the invertebrates. These findings suggest that EL and/or copper contamination may modulate the structure and dynamics of the shredder’s community in streams and exposure to increased temperature may influence the process. Alterations in the shredders community may cause throphic imbalances, alterations of ecosystem functioning and reduction of ecosystem services.
No atual contexto de mudanças climáticas globais e aumento exponencial da população humana, a contaminação ambiental por produtos químicos de origem antropogénica e natural e a temperatura são dos factores de stress mais relevantes em ecossistemas aquáticos devido aos seus potenciais impactos adversos. Ribeiros em áreas florestais são especialmente vulneráveis a estes impactos devido ao seu volume de água reduzido, e dependência da vegetação ripícola que é a principal fonte de matéria orgânica nestes ecossistemas. Esta matéria orgânica é processada pela comunidade de detritívoros, nomeadamente pelos trituradores que têm um papel fulcral no ciclo dos nutrientes. Esta matéria orgânica fornecida por determinadas espécies (e.g- Eucalyptus globulus - eucalipto) pode conter toxinas e uma qualidade nutricional relativamente baixa quando comparadas com as espécies nativas (e.g. Alnus glutinosa – amieiro). Em ribeiros do Sul da Europa, onde variações consideráveis da temperatura da água são comuns em alguns períodos do ano, a exposição simultânea dos trituradores a toxinas de eucalipto e outros contaminantes ambientais, tais como os metais (e.g. cobre), é de provável ocorrência. Apesar da investigação que tem vindo a ser desenvolvida nos últimos anos, o conhecimento científico sobre os efeitos induzidos simultaneamente por múltiplos factores de stress é ainda bastante limitado, especialmente nas comunidades de detritívoros. Assim, o objetivo central do presente estudo foi investigar os efeitos isolados e combinados da exposição ao cobre, um dos contaminantes ambientais mais comuns e, a lixiviados de folhas de eucalipto (EL), comum em Portugal e frequentemente plantado em regime de monocultura, em três espécies trituradoras encontradas em ribeiros do Sul da Europa (o camarão Atyaephyra desmarestii, o anfípode Echinogammarus meridionalis e o insecto Schizopelex festiva) a duas temperaturas ecologicamente relevantes (10 e 20°C). No primeiro estudo realizado (Capítulo II), foram investigados os efeitos tóxicos agudos de EL e do cobre em A. desmarestii, E. meridionalis e S. festiva em bioensaios de toxicidade de 96h baseados nos efeitos letais induzidos. Nos bioensaios com os agentes isolados, as concentrações letais medianas (LC50) de EL, para as espécies testadas variaram entre 81,1 e 567,8 mg/L a 10°C e entre 34,4 e 482,1 mg/L a 20°C (concentração de ácido tânico). Os LC50 para o cobre variaram entre 0,22 e 9,0 mg/L a 10°C e entre 0,04 e 7,3 mg/L a 20°C. A comparação das curvas de toxicidade e a análise geral dos dados indicaram que a espécie mais resistente foi S. festiva. A sensibilidade relativa das outras duas espécies parece ser dependente da temperatura e do agente testado, sendo E. meridionalis particularmente sensível ao stress induzido pelo cobre à temperatura mais elevada (20°C). Nos bioensaios de misturas, foram observadas interacções toxicológicas entre EL e cobre (antagonismo em A. desmarestii e sinergismo em E. meridionalis), tendo-se ainda verificado um aumento da toxicidade com o aumento da temperatura. Os resultados dos ensaios agudos levantaram várias questões interessantes, sobre os mecanismos moleculares/fisiológicos que podem contribuir para as diferenças de sensibilidade observadas entre as três espécies. Assim, no Capítulo III foram investigados os efeitos agudos do EL e do cobre, isolados e em mistura na atividade das enzimas colinesterases (ChE), envolvidas na neurotransmissão colinérgica, e glutationa S- transferases (GST), envolvidas na biotransformação e prevenção da peroxidação lipídica, e os níveis de peroxidação lipídica (LPO), indicativo de dano oxidativo nos lípidos. Nos organismos controlo, verificou-se uma diminuição da atividade das ChE em S. festiva , das GST em S. festiva e E. meridionalis e aumento dos níveis de LPO em S. festiva e A. desmarestii com o aumento da temperatura. Os resultados obtidos sugerem que as espécies testadas possuem diferenças a nível molecular e/ou fisológico, as quais podem contribuir para as diferenças de sensibilidade observadas, indicando ainda a influência da alteração da temperatura em alguns dos processos. Na natureza, a situação mais comum é a exposição a longo prazo a concentrações relativamente baixas de vários contaminantes ambientais. Assim, no capítulo IV, o efeito da exposição isolada ou combinada de EL e de cobre nas taxas de crescimento, consumo e sobrevivência dos detritívoros S. festiva (mais resistente) e E. meridionalis (mais sensível) foram avaliadas a duas temperaturas (10 e 20°C). A composição corporal elementar e os biomarcadores (ChE, GST e LPO) também foram avaliados em S. festiva. Na ausência de stress químico, o aumento da temperatura acelerou de forma significativa as taxas de crescimento de S. festiva e, a presença de substâncias tóxicas, determinou taxas de crescimento intrínsecas menores (a ambas as temperaturas), não sendo detectados efeitos sobre a sobrevivência. Para E. meridionalis a presença de pequenas quantidades de tóxicos aumentou as taxas de crescimento a 10°C. A sobrevivência foi afetada negativamente pelo aumento da temperatura e exposição a tóxicos (isolados e em combinação), especialmente na temperatura mais alta. A manutenção da homeostasia em S. festiva é comprometida nomeadamente a capacidade de retenção de fósforo na presença de cobre a 20°C. Um aumento dos danos oxidativos ocorreu a 20°C. Os resultados sugerem que, mesmo pequenas quantidades de agentes químicos em exposições crónicas, são capazes de afetar parâmetros funcionais de ambos os invertebrados com possíveis consequências negativas para estas comunidades. A alteração da vegetação ripícola, nomeadamente a substituição de espécies nativas por eucalipto pode afetar os trituradores que se alimentam destas folhas. Por conseguinte, os efeitos do consumo de alimento de elevada (amieiro) ou de baixa qualidade (eucalipto) assim como a influência da temperatura foram testados na espécie E. meridionalis (Capítulo V), determinando ainda a composição elementar e biomarcadores. Os resultados obtidos sugerem que os invertebrados são homeostáticos independentemente da temperatura, mesmo quando alimentados com alimento de baixa qualidade (eucalipto). No entanto a 20°C, um maior dano oxidativo foi detectado em trituradores alimentados com folhas de eucalipto. Em resumo, os resultados obtidos no âmbito da presente Tese indicam que: (i) existem diferenças de sensibilidade entre as espécies testadas ao stress agudo e crónico induzido por cobre e EL a concentrações de exposição ecologicamente relevantes; (ii) a temperatura interage com a toxicidade dos dois agentes químicos de modo diferente em espécies distintas, provavelmente porque eles têm diferenças ao nível fisiológico/molecular; (iii) que a presença de cobre e de EL pode influenciar a composição elementar das espécies testadas (S. festiva). Portanto, estes resultados sugerem que a contaminação de ribeiros por EL e/ou cobre podem modular a estrutura e dinâmica das comunidades de trituradores e que a variação de temperatura pode influenciar o processo. Alterações na comunidade de trituradores podem causar desequilíbrios tróficos, alterações no funcionamento e redução dos serviços prestados por estes ecossistemas.
Description: Tese de doutoramento em Biologia, na especialidade de Ecologia, apresentada à Faculdade de Ciências e Tecnologia da Universidade de Coimbra
URI: https://hdl.handle.net/10316/24075
Rights: embargoedAccess
Appears in Collections:FCTUC Ciências da Vida - Teses de Doutoramento

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