Commercial fish as bioindicators of pollution along the Portuguese coast

Abstract

As sardinhas (Sardina pilchardus), carapaus (Trachurus spp.) e cavalas (Scomber spp.) estão entre os peixes mais pescados para consumo humano ao longo da costa ibérica e, sendo organismos de nível trófico intermédio, constituem uma parte vital da dieta de diversos organismos marinhos. Assim, a avaliação dos níveis de poluição nestes peixes de nível trófico intermédio é essencial na análise dos potenciais riscos para os consumidores, sejam humanos ou outros animais. Este estudo pretende examinar a exposição a contaminantes (focando no mercúrio e plásticos) de peixes pelágicos ao longo da costa Portuguesa, usando três géneros de peixes de alto valor socioeconómico e ambiental. A análise aos níveis de contaminação, stress oxidativo e ecologia trófica das espécies/géneros em relação a diferentes áreas geográficas e estações do ano contribuirá fortemente para uma avaliação integrativa da saúde ambiental do ecossistema.Foram colhidas amostras de músculo e fígado de um total de 116 indivíduos em 2017, durante a primavera e o outono, ao largo da costa portuguesa (40 S. pilchardus, 37 Scombrus spp., 39 Trachurus spp.). Foram recolhidos os dados biométricos e medidas as concentrações de mercúrio e a análise de isótopos estáveis (δ13C e δ15N, para determinar o nicho isotópico) no músculo de todos os indivíduos. Adicionalmente, as respostas de stress oxidativo (peroxidação lipídica (LPO) e danos no DNA) foram medidas no fígado e músculo de cada individuo para quantificar os níveis de stress oxidativo a curto e longo prazo, respetivamente. A presença de macro (≥5mm) e micro (≤5 mm) plásticos foi analisada nos conteúdos estomacais dos peixes capturados no outono. O efeito nas respostas de stress dos peixes (incluindo contaminantes, distribuição espacial, estação do ano e ecologia trófica) foi analisado usando a análise ‘random forest’ e a análise de componentes principais (PCA).Os resultados mostram que as concentrações de mercúrio obtidas foram muito menores que os limites impostos por lei, confirmando a boa condição destes peixes comerciais (e potencialmente de outros organismos pelágicos de nível trófico intermédio) ao longo da costa portuguesa no que toca a este elemento nocivo. Contudo, foram encontrados plásticos (macro e micro) nos estômagos de todas as espécies, incluindo em S. pilchardus, do qual não havia registo até agora na costa portuguesa, realçando a crescente problemática de que os plásticos têm vindo a ser alvo. Contudo, nem as concentrações de mercúrio nem a presença de plásticos mostraram quaisquer relações com o stress oxidativo, sugerindo que as concentrações destes contaminantes poderão ser demasiado baixas para produzir efeitos mensuráveis nos peixes, tendo em conta os métodos aplicados. Ainda assim, as concentrações de mercúrio foram significativamente maiores no outono do que na primavera. Tal pode dever-se aos eventos de ‘upwelling’ durante o verão, que podem afetar a variação dos metais presentes na coluna de água, ou outros fatores incluindo o ciclo de vida dos peixes ou ainda os grandes incêndios florestais que flagraram pelo país no início do outono de 2017. Porém, não foram encontradas diferenças entre áreas e géneros apesar de claras diferenças nos nichos isotópicos. Trachurus spp. com maiores valores de δ15N, apresentou uma clara segregação do nicho relativamente a S. pilchardus e Scomber spp., refletindo o consumo de presas de níveis tróficos maiores. Estas diferenças, contudo, não se refletiram nos níveis de contaminação de mercúrio, o que sugere uma potencial fonte de mercúrio comum, afetando de forma similar espécies de nível trófico intermédio. Por outro lado, foram encontradas diferenças nos valores de stress oxidativo entre os peixes capturados nas costas norte e sul de Portugal (maior no Sul), possivelmente refletindo diferenças na disponibilidade de alimento, mas aparentemente não relacionadas com a contaminação. Os biomarcadores mostraram ainda diferenças sazonais, possivelmente relacionados com a reprodução e potencial qualidade de alimento. No geral, este trabalho permitiu uma avaliação integrada de contaminantes com base em peixes pelágicos de nível trófico intermédio. As concentrações de mercúrio registadas foram bastante inferiores aos valores de outros estudos (para as mesmas espécies ou outras relacionadas) e aos limites impostos por lei. O facto de as concentrações de mercúrio não terem tido efeitos mesuráveis nas respostas oxidativas, vem reforçar a boa condição destas espécies relativamente a este contaminante. Por outro lado, um terço dos peixes amostrados apresentou pelo menos um item de plástico no estômago, incluindo um macroplástico numa sardinha, corroborando urgência na monitorização e investigação deste grupo de contaminantes. É importante realçar, contudo, que este estudo se foca em indivíduos de pequeno e médio tamanho; assim, maiores concentrações de mercúrio e até de plásticos poderão estar presentes em peixes de maior tamanho devido à bioacumulação.

Sardines (Sardina pilchardus) and mackerels (Scomber spp. and Trachurus spp.) are amongst the most common fish caught along the Iberian coast for human consumption and, as mid-trophic level organisms, they also constitute essential prey on the diet of several marine predators, such as larger fish and seabirds. Thus, the assessment of pollution levels on sardines and mackerels provides valuable information on the effects of contaminants in the mid-trophic chain and potential risks for consumers (both humans and wildlife). This study aims to examine the contamination exposure (mercury and plastics) of pelagic fishes across the Portuguese coast using three ecologically and commercially important fish genera. Moreover, the assessment of contamination levels, oxidative stress and trophic ecology of the species/genus in relation to different geographic areas and seasons, will contribute for an integrative environmental health assessment of the ecosystem.Samples of muscle and liver were collected during 2017, through two oceanographic surveys (spring and autumn) along the whole Portuguese neritic coast (40 S. pilchardus, 37 Scombrus spp., 39 Trachurus spp.). Biometric data were collected and mercury concentrations and stable isotope analysis (δ13C and δ15N, used to assess trophic niche) were performed in the muscle of all individuals sampled. Additionally, oxidative stress responses (lipid peroxidation (LPO) and DNA damage) were measured on both liver and muscle tissues to assess oxidative stress levels during a short- and long-time frame, respectively. Analyses regarding the presence of macro (≥5mm) and micro (≤5 mm) plastics in the stomach contents of the fish sampled during autumn were conducted. Finally, the effects on stress responses in fishes (including contaminants, spatial distribution, season and trophic ecology as main drivers) were assessed using random forest analysis and principal component analysis (PCA).The results show that mercury concentrations in all specimens analysed were much lower than the limits set by law, which confirms the healthy condition status of these commercial fish along the Portuguese coast, concerning this harmful element. However, plastics (micro and macro) were found in the stomach of all species, including in S. pilchardus where no evidences were still verified in the Portuguese coast, further highlighting the issue of this increasing worldwide problematic. Notwithstanding, neither mercury concentrations nor presence of plastics showed any relationship with oxidative stress, suggesting that concentrations found for these contaminants might be too low to produce any measurable effects in fishes, considering the methods applied. Still, mercury concentrations were significantly higher in autumn than in spring. This may be due upwelling events during the summer, which should affect variation in the metals present in the water column, or other factors including fish lifecycle or even forest fires which strongly occurred in the beginning of autumn 2017, which potentially contaminated coastal waters. However, no differences were found between areas and among genera despite clear differences in trophic niches. Trachurus spp. showed higher δ15N values, with a clear niche segregation from the S. pilchardus and Scomber spp., reflecting the consumption of higher trophic level prey. These differences, however, were not reflected in the mercury contamination levels of different species, suggesting a potential baseline source of mercury along the coast affecting mid-trophic level species. On the other hand, differences in the oxidative stress values were found between fish sampled in the north and south coasts of Portugal (higher in the south), possibly reflecting differences in available food resources, but apparently not related with contamination. Moreover, biomarkers showed seasonal differences based on mixed effects due to reproduction duties and potentially feeding quality.Overall, this work provided an integrative assessment on contaminant concentrations on mid-trophic organisms, particularly in pelagic fish. It was found that mercury concentrations were much lower than values recorded in other studies (for the same species and other species related), and importantly much lower than the limits set by law. The fact mercury concentrations had no measurable effects on oxidative responses, further corroborates the good condition status of these species regarding this pollutant. On the other hand, regarding plastic contamination, a third of the fish sampled presented at least on plastic item in their stomachs, including macroplastic in sardines. However, it is important to note that this study focused on small- and medium-sized specimens (overall ranging from 13-25 cm in length), and thus higher concentrations of mercury and even plastics might be present in larger fish due to bioaccumulation.