Comparative assessment of heavy metal contamination between sympatric seabird species with distinct foraging strategies

Abstract

Heavy metal pollution, intensified by human activities, poses a significant global environmental threat due to its potential to accumulate in food webs via bioaccumulation and biomagnification processes. Seabirds, as top-level consumers, serve as effective bioindicators of heavy metal contamination, as they are especially vulnerable to these processes. This study assesses heavy metal contamination in the Northeast Atlantic by examining both pelagic (Cory’s Shearwaters) and coastal (Yellow-legged Gulls and Lesser Black-backed Gulls) seabird species breeding sympatrically on Berlenga Island, Portugal. A multidisciplinary approach was used, combining heavy metal concentration measurements, trophic niche analysis using stable isotope analysis (SIA), and the investigation of foraging spatial use with GPS loggers. Fieldwork was conducted during May/June of 2021 and 2022, corresponding to the pre-laying period for Cory’s Shearwater and the incubation period for Gulls. Two different tissues were utilized to account for different periods of heavy metal’s exposure in seabirds. The first primary feather reflects the preceding breeding season, while whole blood provides data covering approximately one month. To link heavy metal levels with dietary sources, SIA was performed on the first primary feather, plasma, and red blood cells. Finally, to link heavy metal levels and dietary sources with foraging spatial use, foraging trip parameters obtained from GPS loggers were integrated with the results of heavy metal quantification and SIA in blood samples.Cory’s Shearwaters were exposed to higher levels of heavy metals compared to Gulls, indicating higher concentration levels in prey from pelagic/marine environments than from coastal/terrestrial environments. Specifically, Cory’s Shearwaters had significantly higher levels of Br, Pb, Se, Sr, and Zn in feathers, and As, Fe, Hg, Ni, Pb, Se, and Zn in blood. Conversely, Gulls showed significantly higher levels of Cu in feathers and Br in blood. Despite Gulls showing a potentially slightly higher trophic position, the trophic levels of both species were similar, as both seabirds are top predators feeding at comparable trophic levels but from different food sources, as demonstrated by SIA and foraging spatial use. Interannual differences within species were identified, suggesting that environmental conditions and food availability fluctuate year to year, influencing seabirds’ feeding strategies and consequently their exposure to heavy metals. This underscores the foraging plasticity of both species. Moreover, the effect of sex on heavy metal quantification post-egg-laying was tested in Gulls. Post-egg-laying, sex differences in Gulls revealed no significant variation in most metals, except for higher Se levels in males, indicating potential Se transfer to eggs by females. This study underscores the influence of foraging behaviour, diet, and environmental exposure on heavy metal accumulation in seabirds.

A poluição por metais pesados, intensificada pelas atividades humanas, constitui uma ameaça ambiental global significativa devido ao seu potencial de acumulação nas redes tróficas através dos processos de bioacumulação e biomagnificação. As aves marinhas, como consumidores de topo são especialmente vulneráveis a estes processos, podendo servir como bioindicadores eficazes da contaminação por metais pesados.Este estudo avalia a contaminação por metais pesados no Nordeste Atlântico, examinando espécies de aves marinhas pelágicas (Cagarra) e costeiras (Gaivota-de-patas-amarelas e Gaivota-de-asa-escura) que se reproduzem de forma simpátrica na Ilha da Berlenga, Portugal. Foi utilizada uma abordagem multidisciplinar, combinando análise da concentração de metais pesados, análise de nicho trófico usando análise de isótopos estáveis e investigação do habitat explorado com registos de GPS. O trabalho de campo foi realizado durante Maio/Junho de 2021 e 2022, correspondendo ao período de pré-postura para a Cagarra e ao período de incubação para as Gaivotas. Foram utilizados dois tecidos diferentes para contabilizar os diferentes períodos de exposição aos metais pesados nas aves marinhas. A primeira pena primária reflete a época de reprodução anterior, enquanto o sangue reflete exposição aos metais de aproximadamente um mês. Para relacionar os níveis de metais pesados com a ecologia trófica, a análise dos isótopos estáveis foi realizada na primeira pena primária, plasma e glóbulos vermelhos. Finalmente, para relacionar os níveis de metais pesados e a ecologia trófica com o habitat explorado, os parâmetros das viagens obtidos dos registos de GPS foram relacionados com as análises de metais pesados e análise dos isótopos estáveis nas amostras de sangue.As Cagarras foram expostas a níveis mais elevados de metais pesados em comparação com as Gaivotas, indicando níveis de concentração mais elevados nas presas de ambientes pelágicos/marítimos do que em ambientes costeiros/terrestres. As cagarras apresentaram níveis significativamente mais elevados de Br, Pb, Se, Sr e Zn nas penas, e As, Fe, Hg, Ni, Pb, Se e Zn no sangue. Por outro lado, as Gaivotas mostraram níveis mais elevados de Cu nas penas e Br no sangue. Apesar das Gaivotas apresentarem uma posição trófica ligeiramente superior, os níveis tróficos de ambas as espécies foram semelhantes, uma vez que ambas as aves marinhas são predadores de topo que se alimentam em níveis tróficos semelhantes, mas de fontes alimentares diferentes, como demonstrado pela análise de isótopos estáveis e pelo uso espacial de habitat. Foram identificadas diferenças interanuais em cada uma das espécies, sugerindo que as condições ambientais e a disponibilidade de alimentos flutuam de ano para ano, influenciando as estratégias alimentares das aves marinhas e, consequentemente, a sua exposição a metais pesados. Isto sublinha a plasticidade de forrageamento de ambas as espécies. Neste trabalho, foi testado também o efeito do sexo na quantificação de metais pesados após a postura dos ovos nas Gaivotas. Após a postura dos ovos, as diferenças de sexo nas Gaivotas não revelaram variação significativa na maioria dos metais, exceto para níveis mais elevados de Se nos machos, indicando uma possível transferência de Se para os ovos pelas fêmeas. Este estudo sublinha a influência do comportamento de alimentação, da dieta, e da exposição ambiental na acumulação de metais pesados nas aves marinhas.