Antarctic deep-sea food webs: Understanding Ecological and Environmental drivers using South Sandwich Islands and South Georgia regions as case-studies

Abstract

The Southern Ocean (SO) is a unique and extreme environment that is changing fast due to climate change, with shifts recorded from the surface to deep-sea ecosystems. By evolving in such a specific environment, SO biodiversity generally shows low capacity to cope with this changing environment. Like climate change, toothfish fisheries also pressure this ecosystem, especially deep-sea demersal communities where they operate, with these two factors having reciprocal/accumulating impacts. The SO deep-sea presents a major role on the World’s Ocean circulation and its biodiversity presents high levels of endemism. Nonetheless, it remains inadequately sampled, with the biodiversity and the influence of environmental conditions in these communities being poorly understood. This is off particular concern because deep-sea species have low productive life cycles, e.g. long lifespan, slow growth, and late maturation, which make them more vulnerable to disturbance. The way communities respond to climate change and fisheries depends on the food-web structure, with the food chain length being a feature that largely influences the response to these stressors. However, a lack of knowledge persists regarding the food-web structure of the SO deep-sea, especially when considering the demersal communities and the benthopelagic coupling. Therefore, this thesis, using the South Sandwich Islands (SSI) and South Georgia (SG) (Scotia Sea) as study regions, aims to study: 1) potential impacts of toothfish fisheries in the deep-sea communities at SSI and how climate change can impact this fishery; 2) the biogeography of bathyal communities at SSI; 3) the interannual variability in the food-web structure at SSI; and 4) the structure of the food-web in a latitudinal gradient at the Scotia Sea (from SSI to SG). Results show that toothfish fisheries are well managed and not substantially impacting the populations of target and non-target species at SSI. However, the influence of environmental conditions in the capture of these species indicate that this fishery will be potentially impacted by climate change in the future. Furthermore, this thesis shows that two main bathyal communities exist at SSI, one at north and one at south of Saunders Islands, with temperature and upwelling being the main environmental conditions influencing the biodiversity. Regarding the deep-sea food-webs at SSI and SG, both food-webs consist of five trophic levels, with a fourth trophic level mainly composed of fish and a third trophic level of cephalopods and crustaceans. The top predators at SSI deep-sea ecosystem are both Antarctic (Dissostichus mawsoni) and Patagonian toothfish (Dissostichus eleginoides), while at SG the highest trophic position belongs to the Bigeye grenadier (Macrourus holotrachys), though D. eleginoides also occupies the fifth trophic level in this archipelago. The benthopelagic coupling at SSI mainly occurs from the third to the fourth trophic level, while at SG both downward and upward exchanges continuously happen in these trophic levels. The food chain length varied between locations at the Scotia Sea, with the longest food-web being found in the northern area of the SSI, and between consecutive years. Interannual changes in the food chain length at SSI are driven by changes in the productivity at the archipelago. The influence of environmental conditions in fisheries, biogeography and food-web structure highlight the vulnerability of these deep-sea ecosystems to climate change. Predicted environmental changes for the SO suggest that deep-sea food-webs may be longer in the future. Longer food-webs are, among other things, less stable and recover slower from disturbance. Furthermore, higher assimilation losses and more fluctuations in populations of these communities are observed. Changes in the length of the food-web may also alter ecosystem processes, such as carbon and nutrient cycles, that can impact not only the SO but all the World oceans. This thesis provides critical scientific knowledge regarding the structure of SO deep-sea ecosystems of SSI and SG and how environmental conditions influence this structure and the toothfish fisheries in the SO, providing a better comprehension needed to sustainably manage and protect these ecosystems.

O Oceano Austral (OA) é um ambiente único e extremo, que se está a alterar rapidamente, desde a superfície até ao mar profundo, devido às alterações climáticas. Tendo evoluído neste ambiente com características específicas, as espécies que habitam neste oceano apresentam baixa capacidade de adaptação às novas condições ambientais. Assim como as alterações climáticas, as pescas do bacalhau (Dissostichus spp.) também perturbam este ecossistema, e em particular as comunidades demersais de mar profundo onde operam. Desta forma, estes dois fatores têm impactos recíprocos/cumulativos nos ecossistemas de mar profundo do OA. Apesar de apresentar um papel fundamental na circulação oceânica global e uma biodiversidade com elevado endemismo, o mar profundo do OA permanece mal amostrado/caraterizado e identificado, estando a biodiversidade e a influência das condições ambientais nestas comunidades pouco estudadas. Esta falta de conhecimento é especialmente preocupante porque as espécies de mar profundo têm ciclos de vida pouco produtivos, como por exemplo longos ciclos de vida, crescimento lento e maturação tardia, tornando-as particularmente vulneráveis a perturbações externas. A resposta das comunidades às alterações climáticas e às pescas depende da estrutura da rede trófica, sendo o comprimento da cadeia alimentar fundamental a determinar esta resposta. Contudo, o conhecimento sobre a estrutura das redes tróficas de mar profundo do OA, especialmente considerando as comunidades demersais e a ligação bento-pelágica, permanece escaço. Usando as Ilhas Sanduíche do Sul (ISS) e a Geórgia do Sul (GS) (Mar de Escócia) como regiões de estudo, esta tese tem como objetivo estudar: 1) potenciais impactos das pescas do bacalhau nas comunidades demersais das ISS e o impacto das alterações climáticas nesta atividade; 2) a biogeografia das comunidades batiais das ISS; 3) a variabilidade interanual na estrutura da rede trófica nas ISS; e 4) a estrutura da rede trófica no Mar de Escócia num gradiente latitudinal das ISS à GS. Os resultados mostram que as pescas do bacalhau nas ISS são bem geridas e que não impactam as populações das espécies alvo e acessórias. No entanto, a influência ambiental na captura destas espécies indica que esta atividade será provavelmente afetada pelas alterações climáticas no futuro. Para além disso, a biodiversidade batial das ISS está dividida em duas comunidades principais, uma a norte e outra a sul da Ilha de Saunders, sendo a biogeografia do arquipélago influenciada pela temperatura e pelo afloramento de águas mais profundas. As redes tróficas de mar profundo nas ISS e na GS são compostas por cinco níveis tróficos, sendo que nas ISS os predadores de topo são o Bacalhau da Antártida (Dissostichus mawsoni) e da Patagónia (Dissostichus eleginoides), enquanto na GS esta posição pertence ao Granadeiro de Olhos Grandes (Macrourus holotrachys), embora o D. eleginoides também ocupe o quinto nível trófico. Em ambos os arquipélagos, o quarto nível trófico é composto maioritariamente por peixes e o terceiro por cefalópodes e crustáceos. A ligação bento-pelágica nas ISS ocorre principalmente do terceiro para o quarto nível trófico, enquanto na GS esta conexão ocorre simultaneamente entre e em ambos os níveis tróficos. Os resultados mostram uma variação interanual do comprimento da cadeia alimentar nas ISS, mas também nas diferentes áreas do Mar da Escócia com a zona norte das ISS a apresentar a cadeia mais comprida e a GS a cadeia mais curta. As alterações interanuais do comprimento da cadeia alimentar nas ilhas ISS estão relacionadas com a produtividade no arquipélago. A influência das condições ambientais na pesca, biogeografia e estrutura da rede trófica realçam a vulnerabilidade do mar profundo do OA perante as alterações climáticas. Estas mesmas alterações previstas para o OA sugerem que as redes tróficas de mar profundo irão ser mais compridas no futuro. Cadeias alimentares mais longas são, por exemplo, menos estáveis e recuperam mais lentamente de perturbações, mas também têm maiores perdas de assimilação e são observadas mais flutuações nas populações destas comunidades. Além disso, mudanças no comprimento da rede trófica pode alterar processos do ecossistema, como os ciclos de carbono e nutrientes, que podem afetar, não só o OA, mas também impactar todos os oceanos do mundo. Esta tese produz conhecimento científico importante sobre a estrutura dos ecossistemas de mar profundo do OA nas ISS e GS e como esta mesma estrutura e as pescas do bacalhau são influenciadas pelas condições ambientais, proporcionando um maior conhecimento necessário para a gestão sustentável e a proteção destes ecossistemas.