Assessment of plastic pollution and its detrimental effects on waterbirds

Abstract

Waterbirds are particularly affected by plastic ingestion and the consequent accumulation of additives in their tissues, however potential adverse effects on the health of biota have received little attention. While studies on plastic ingestion are abundant, most are focused in effects on single species, leaving knowledge gaps on community-level impacts. Also, due to the profound impact of plastic pollution in marine ecosystems, research often prioritizes seabird species, leaving estuarine birds with less information available. Gut blockage and damage of internal tissues are not the only problems coming from plastic ingestion. Plastic additives, used to enhance or give plastics certain characteristics, are usually coated in the polymer, and not chemically bound to it, so they can easily leach when in the stomach of birds and accumulate into tissues, potentially leading to various health issues. Polybrominated diphenyl ethers (PBDEs) are an example of plastic additives and were formerly used as flame retardants. Yet, these were subject to restrictions and bans in several countries due to their recognized endocrine and immune disrupting properties. Notwithstanding, PBDEs still persist in high concentrations in the environment. Despite being recognized as harmful chemicals, the effects of PBDEs on waterbird species still lack comprehensive study. Moreover, studies linking plastic ingestion to the accumulation of additives in tissues are still scarce, and the processes of leaching within birds' stomachs remain largely unknown. Methoxylated PBDEs (MeO-BDEs) have recently attracted researchers' attention. While these compounds can occur naturally through the activity of primary producers, they may also be formed through the transformation of 'parent' PBDEs. These compounds have already been identified in certain bird species, but information regarding their effects remains scarce. Plastic ingestion, and consequent leaching, is not the sole concern for waterbirds. Reports of plastic being used as nest material are increasing, however, apart from the visible effects of entanglement and facilitated ingestion by chicks, there is still a gap in knowledge regarding potential effects on incubation. Therefore, the main objectives of this thesis are to: 1) describe plastic ingestion and PBDEs/MeO-BDEs uptake by waterbirds along a gradient of exposure; 2) evaluate potential effects of plastic-associated compounds in the health and fertility of gull species, with urban gulls acting as a contrasting population; 3) assess the effects of plastic used in nest architecture in incubation temperature, adult incubation behaviour and chick health, through a controlled experiment; and 4) study the dynamics of plastic leaching in the stomach and subsequent chemical uptake in tissues of a seabird species, along with potential hazardous effects. Major findings of this study were: 1) the prevalence of plastics and associated contaminants differed among waterbird species. Even though a gradient of exposure was not confirmed, results suggest that contamination patterns seem to be mediated by intrinsic characteristics of each species, dietary preferences, and foraging strategies (Chapter 2); 2) several harmful effects in both adults and chicks on neurofunction, oxidative stress, cell damage, immune function, and male fertility, especially due to the increased presence of the less studied MeO-BDEs. The only exception was observed in adult gulls from the urban population that seem to be affected by high levels of PBDEs, probably due to high exposure to these chemicals in urban areas and landfills (Chapter 3); 3) disruptive effects of plastic use as nest material, namely in incubation temperature, incubating adults’ heart rate and incubation behaviour, along with potential effects in chicks’ health post-hatching (Chapter 4); and 4) a positive relation between plastic ingestion and chemical leaching, even in species that regurgitate frequently. The brief retention of plastic in the stomach may suffice for chemical accumulation within various tissues, particularly in the brain, and suggests consequent harmful effects on neuromuscular function (Chapter 5). Overall, this study contributed to confirm trends already explored in waterbirds, while filling important gaps about effects on the health of individuals, which have not yet been investigated in the problematics of plastics and associated additives.

As aves aquáticas são particularmente afetadas pela ingestão de plásticos e consequente acumulação de aditivos nos seus tecidos, no entanto os potenciais efeitos adversos na sua saúde têm recebido pouca atenção. Embora existam vários estudos sobre ingestão de plástico, a maioria foca-se nos efeitos numa única espécie, o que deixa lacunas de conhecimento dos impactos ao nível da comunidade. Além disso, devido ao impacto significativo da poluição por plásticos nos ecossistemas marinhos, os estudos têm abordado esta problemática sobretudo em aves marinhas, pelo que a informação para as aves aquáticas é ainda escassa. A obstrução intestinal e os danos internos nos tecidos não são os únicos problemas decorrentes da ingestão de plástico. Os aditivos dos plásticos, usados para melhorar ou conferir certas características, geralmente são revestidos no polímero e não estão ligados quimicamente a ele, o que facilita a lixiviação quando presentes no estômago das aves e a acumulação nos tecidos, podendo desencadear vários problemas de saúde nos animais. Os éteres difenílicos polibromados (PBDEs) são um exemplo de aditivos que eram anteriormente usados como retardadores de chama. No entanto, foram sujeitos a restrições e proibidos em vários países dadas as suas propriedades como disruptores endócrinos e imunitários. Não obstante, os PBDEs ainda persistem em altas concentrações no meio ambiente. Apesar de serem reconhecidos como produtos químicos nocivos, os efeitos dos PBDEs nas aves aquáticas ainda carecem de estudos abrangentes. Além disso, são ainda escassos os estudos que relacionam a ingestão de plástico com a acumulação de aditivos nos tecidos, e os processos de lixiviação no estômago das aves permanecem em grande parte desconhecidos. Recentemente, os PBDEs metoxilados (MeO-BDEs) têm sido objeto de vários estudos. Embora estes compostos possam ocorrer naturalmente através da atividade de produtores primários, podem também ser formados através da transformação de PBDEs. Os MeO-BDEs já foram identificados em diversas aves selvagens, mas a informação acerca dos efeitos na saúde destas espécies permanece escassa. A ingestão de plástico e a consequente lixiviação não são a única preocupação em aves aquáticas. A utilização de plástico como material nos ninhos está a aumentar, no entanto, para além dos efeitos visíveis de emaranhamento e ingestão facilitada pelos pintos, ainda existe uma lacuna no conhecimento sobre potenciais efeitos na incubação. Portanto, os principais objetivos desta tese são: 1) descrever a ingestão de plásticos e a acumulação de PBDEs/MeO-BDEs por aves aquáticas ao longo de um gradiente de exposição; 2) avaliar os potenciais efeitos dos compostos associados ao plástico na saúde e fertilidade de gaivotas, considerando as gaivotas que nidificam em áreas urbanas como uma população contrastante; 3) avaliar os efeitos do plástico utilizado na construção dos ninhos na temperatura de incubação, no comportamento de incubação dos adultos e na saúde dos pintos, através de uma experiência controlada; e 4) estudar a dinâmica de lixiviação do plástico no estômago, subsequente acumulação de químicos nos tecidos de uma espécie de ave marinha, e potenciais efeitos nocivos na sua saúde. As principais conclusões deste estudo foram: 1) a prevalência de plásticos e contaminantes associados diferiu entre as espécies de aves aquáticas. Embora não tenha sido confirmado um gradiente de exposição, os resultados sugerem que os padrões de contaminação parecem ser mediados por características intrínsecas de cada espécie, preferências alimentares e estratégias de procura de alimento (Capítulo 2); 2) efeitos nocivos em adultos e pintos ao nível da função neurológica, stress oxidativo, danos celulares, função imunológica e fertilidade dos machos, especialmente devido ao aumento da presença de compostos menos estudados como os MeO-BDEs. A única exceção foi observada em adultos da população urbana de gaivotas que parecem ser afetados por elevados níveis de PBDEs, provavelmente devido à elevada exposição a estes compostos em áreas urbanas e lixeiras (Capítulo 3); 3) efeitos disruptivos da utilização de plástico como material dos ninhos, nomeadamente na temperatura de incubação, na frequência cardíaca dos adultos e no comportamento de incubação, para além de potenciais efeitos na saúde dos pintos após a eclosão (Capítulo 4); e 4) relação positiva entre ingestão de plástico e lixiviação de químicos, mesmo em espécies que regurgitam com frequência. A acumulação de substâncias químicas nos tecidos, nomeadamente no cérebro, pode ocorrer mesmo se o plástico ficar retido no estômago por pouco tempo, e sugere consequentes efeitos prejudiciais na função neuromuscular (Capítulo 5). De uma forma geral, este estudo contribuiu para confirmar tendências já abordadas na problemática de plásticos e aditivos associados em aves aquáticas, e preencheu lacunas acerca dos efeitos na saúde dos indivíduos, os quais têm sido ainda pouco investigados.