Linking intracranial recordings with the neural basis of perceptual decision

Abstract

Perceptual decision making is a cognitive process that allows us to make a decision when confronted with ambiguous stimuli. Understanding the neural basis of this process is very relevant as it enables us to further infer how object and face recognition happens through the recruitment and binding of signals from different brain areas involved in integrating visual features to perceive a coherent object. Moreover, gestalt perception, despite mostly unnoticeably experienced, can be one of the underlying processes that correlates with cognitive impairment in conditions like autism spectrum disorder or schizophrenia. Although having been the subject of many studies over the past few years, perceptual decision has been looked at mainly from the point of view of modulation of oscillatory neural processes. In this study, we address this cognitive process with an effective connectivity-based approach, taking advantage of intracranial recordings, namely electrocorticography (ECoG), from 7 subjects that performed a Mooney face/non-face identification task.We found a set of distributed of brain areas recruited that are related to visual and language processing, attention, memory, and object recognition, all contributing to coherent perception. On the other hand, more importantly, we also found evidence that there is a common information source, an object recognition node, for both objects and non-object percepts. Especially regarding Mooney faces, our connectivity analysis shows that the information needed to coherently perceive a face flows from a ventral to dorsal pathway, functionally connecting the right lateral occipital cortex (LOC), FFA and the right superior temporal sulcus (STS), areas highly related to general shape recognition and face processing, respectively, in the gamma frequency range (30-90Hz). Moreover, our data support an important role for other frequency bands in information processing, flowing to similar processing nodes. Lastly, we found evidence that there is a recruitment of the anterior temporal lobe, possibly linked to the semantic processing of complex and abstract stimuli features in the ventral stream, that has its “end-point” in this region.These findings may contribute to the mapping of information flow in holistic perception, but also to the understanding of which brain areas are specifically important to fire synchronously to form a coherent percept. Moreover, our specific directional coherence between face processing areas can also be a step forward regarding the binding by synchrony hypothesis.Finally, our work shows that holistic perceptual decision relies on the interaction of three main core networks: visual object recognition, dorsal attention and temporal semantic knowledge networks. These findings may provide clues to reconcile the binding by synchrony and feature integration theories.

A decisão perceptual é um processo cognitivo que nos permite tomar uma decisão quando somos confrontados com um estímulo ambíguo. Compreender a base neuronal da decisão perceptual é particularmente relevante, uma vez que nos permite inferir sobre como o reconhecimento de objectos e faces se processa através do recrutamento e “binding” das várias regiões do cérebro envolvidas na integração de “características” visuais para se ter a percepção de um objecto coerente. Para além disto, a natureza holística da “gestalt perception”, apesar de a experienciarmos de forma automática, pode ser um dos processos subjacentes ao défice cognitivo em patologias como o autismo e a esquizofrenia.Ainda que este processo tenha sido objeto de estudo nos últimos anos, tem-se estudado a decisão perceptual principalmente de um ponto de vista da modulação dos seus processos oscilatórios. Neste estudo, abordamos este processo cognitivo do ponto de vista de conectividade efectiva, tirando partido de sinais de electrocorticografia (ECoG) de sete participantes, que participaram numa tarefa de reconhecimento de imagens Mooney faces e não-faces.Os resultados mostram uma grande variedade de regiões cerebrais, que estão relacionadas com processos de linguagem, atenção, memória e reconhecimento de objetos, contribuindo para a formação de um objecto coerente. Por outro lado, e mais relevante, também encontrámos evidências de que há uma fonte comum de fluxo de informação, um nodo relacionado com reconhecimento de objetos, tanto para objetos como para não objetos. Em particular, no caso das faces Mooney, a nossa análise de conectividade mostra que a informação necessária para perspetivar de forma coerente uma cara, flui de forma ventral para dorsal, unindo funcionalmente o córtex occipital lateral direito, a área facial fusiforme e o sulco temporal superior posterior direito, todas áreas altamente relacionadas com o reconhecimento de contornos e caras, respetivamente, na banda de frequências gama (30 a 90Hz). Além disto, os nossos resultados mostram também a importância de outras bandas de frequência no processamento de informação, fluindo numa rede semelhante. Por fim, vimos que há um recrutamento do lobo temporal anterior, possivelmente devido ao processamento semântico de “features” mais complexas e abstratas dos estímulos na ventral stream, que culmina nesta região.Estes resultados podem contribuir para o mapeamento do percurso da informação na perceção holística, bem como para a compreensão de quais as áreas do cérebro cuja sincronia é particularmente importante, para a formação de um objeto coerente. Mais ainda, os resultados da direcionalidade da informação nas regiões do processamento de faces, podem constituir um passo em frente na compreensão da teoria “binding by synchrony”.Ultimamente, o nosso trabalho mostra que a decisão percetual holística depende da interação entre três redes principais: a rede de reconhecimento visual de objectos, a de atenção dorsal e a rede temporal de conhecimento semântico. Tais resultados podem contribuir para unificar as teorias de “binding by synchrony” e “feature integration”.