Effects of the invasion of native deciduous forests by nitrogen-fixing trees (Acacia spp.) on stream ecological integrity

Abstract

Small streams flowing through native broadleaf deciduous forests (“deciduous forests” hereafter) strongly depend on leaf litter from the riparian vegetation. In these systems, leaf litter decomposition is a fundamental ecosystem process mediated by the activities of aquatic hyphomycetes and macroinvertebrate shredders. The invasion of deciduous forests with low representation of nitrogen (N)-fixers by N-fixing, evergreen Acacia species is expected to have profound effects in freshwater ecosystems. The goals of this thesis were to explore: (i) if Acacia species invasion would increase stream water nutrient concentrations; (ii) how Acacia species invasion would alter litterfall dynamic, composition, and leaf litter taxa richness in the riparian vegetation; and (iii) how these alterations would affect litter decomposition and associated activity and community structure of aquatic hyphomycetes and macroinvertebrates. Field surveys and laboratory and field experiments were conducted to compare streams flowing through deciduous forests (native streams, n = 3) and streams flowing through forests heavily invaded by Acacia species (invaded streams, n = 3); human impacts are minimal in all stream basins. Stream water nutrient concentrations were ~2 – 3× higher in invaded than in native streams (DIN concentration: 37 – 85 vs. 16 – 38 µg/L; SRP concentration: 13 vs. 8 µg/L), although all concentrations were still in the oligotrophic range. Increases in water nutrient concentrations likely occurred through the leaching of N-rich compounds from Acacia stands and the decomposition of N-rich litter in the water. Acacia species invasion decreased total litterfall biomass in Autumn/Winter because the cover of native deciduous species in the riparian vegetation decreased and altered the seasonality of litterfall peaks from Autumn/Winter to Spring/Summer because the contribution of leaves, fruits, pods, and seeds from Acacia species was higher in Spring/Summer. Nevertheless, the annual litterfall biomass was not affected by Acacia species invasion, but the annual relative contribution of fruit and seed litter was 2× higher in invaded than in native streams. Furthermore, Acacia species invasion altered the riparian vegetation community structure and decreased leaf litter taxa richness; in invaded streams, leaf litterfall was dominated by Acacia dealbata leaves. Aquatic hyphomycete conidia concentration in water was higher in native than in invaded streams in Autumn/Winter, while the reverse was true in Spring/Summer; in invaded streams, aquatic hyphomycete conidia concentration in water and taxa richness was higher in Spring/Summer when litterfall inputs from Acacia species were maximal and lower in Autumn/Winter when inputs were minimal. Furthermore, aquatic hyphomycetes taxa richness decreased in invaded streams, and their community structure was altered due to decreases in resources diversity. Microbial-mediated litter decomposition was faster in invaded streams because the associated microbial decomposer activity was stimulated by the higher water nutrient concentrations. Nevertheless, the low quality of Acacia species litter (especially in Acacia melanoxylon) decreased microbial-mediated decomposition, microbial activity and aquatic hyphomycete taxa richness when compared with native Alnus glutinosa and Quercus robur leaf litter; in Ac. dealbata, microbial activity and aquatic hyphomycete taxa richness was high because the small size leaflets are a stable substrate for microbial growth and sporulation using water nutrients. Microbial-mediated litter decomposition and associated microbial decomposer activity also decreased with increases in the proportion of Ac. melanoxylon litter in mixtures with Castanea sativa leaf litter because the concentration of recalcitrant compounds increased as the proportion of Ac. melanoxylon increased. There were (small) antagonistic effects of litter diversity on litter decomposition because C. sativa and Ac. melanoxylon litter had different physical and chemical characteristics and/or water nutrient concentrations modulated litter diversity on litter decomposition. Interestingly, total Q. robur leaf litter decomposition (mediated by microbes plus macroinvertebrates) and associated macroinvertebrate density were not affected by Acacia species invasion. Nevertheless, leaf litter decomposition was faster in Spring/Summer than in Autumn/Winter because water temperature was higher and there was a high abundance of large shredders in the streambed. Additionally, macroinvertebrate taxa richness, community structure and functional feeding groups changed with Acacia species invasion; macroinvertebrate taxa richness decreased in invaded streams where resource taxa richness was lower, and the proportion of Simuliidae (filter feeders) increased likely because suspended organic matter in water increased with increased microbial decomposer activity. Overall, the results showed that the invasion of deciduous forests by Acacia species affects stream water quality and litter inputs to streams, thus inducing changes in microbial-mediated litter decomposition and in the activity, taxa richness and community structure of microbial decomposers. These impacts will alter nutrient cycles in aquatic food webs dependent on organic detritus, especially when macroinvertebrate shredders are not abundant, and decomposition is mostly microbial-mediated. The maintenance of a riparian corridor that supplies native, high-quality leaf litter to streams could decrease the negative impacts of Acacia species on aquatic communities and processes.

Os pequenos ribeiros de florestas caducifólias nativas (“florestas caducifólias” em diante) dependem, maioritariamente, da queda da folhada da vegetação ripária. Nestes ecossistemas, a decomposição da folhada é um processo fundamental, mediado pelas atividades dos hifomicetos aquáticos e dos macroinvertebrados trituradores. A invasão de florestas caducifólias, com baixa representatividade de espécies fixadoras de azoto (N), por acácias perenes fixadoras de N pode alterar profundamente os ecossistemas de água doce. Os objetivos desta tese foram explorar: (i) se a invasão por acácias pode aumentar a concentração de nutrientes na água dos ribeiros; (ii) como a invasão por acácias pode alterar a dinâmica, composição, e a riqueza taxonómica da folhada na vegetação ripária; e (iii) como estas alterações podem afetar a decomposição da folhada, e a atividade e estrutura das comunidades de hifomicetos aquáticos e de macroinvertebrados. Foram realizados surveys e experiências de laboratório e de campo para comparar ribeiros de floresta caducifólia (ribeiros nativos, n = 3) e ribeiros de floresta invadidos por acácias (ribeiros invadidos, n = 3); os impactos humanos nas bacias de todos os ribeiros são mínimos. A concentração de nutrientes na água foi ~2 – 3× maior nos ribeiros invadidos do que nos ribeiros nativos (concentração de N inorgânico dissolvido: 37 – 85 vs. 16 – 38 µg/L; concentração de P reativo solúvel: 13 vs. 8 µg/L). O aumento da concentração de nutrientes na água provavelmente ocorreu devido à lixiviação de compostos ricos em N dos povoamentos de acácia, e à decomposição de folhada rica em N na água. A invasão por acácias diminuiu a biomassa da queda de matéria orgânica no Outono/Inverno porque a cobertura por espécies caducifólias diminuiu na vegetação ripária, e alterou a sazonalidade da queda da matéria orgânica com deslocamento do pico do Outono/Inverno para a Primavera/Verão porque a contribuição de folhas, frutos, vagens e sementes de acácia foi elevada na Primavera/Verão. No entanto, a biomassa anual da folhada não foi afetada pela invasão por acácias, mas a contribuição relativa anual de frutos e sementes foi 2× maior nos ribeiros invadidos do que nos ribeiros nativos. Além disso, a invasão por acácias alterou a estrutura da comunidade da vegetação ripária e diminuiu a riqueza taxonómica da folhada; nos ribeiros invadidos, as folhas de Acacia dealbata dominaram a queda da folhada. A concentração de conídios de hifomicetos aquáticos na água foi maior nos ribeiros nativos do que nos ribeiros invadidos no Outono/Inverno, enquanto o inverso foi observado na Primavera/Verão; nos ribeiros invadidos, a concentração de conídios e a riqueza taxonómica de hifomicetos aquáticos na água foi elevada na Primavera/Verão quando a queda da matéria orgânica das acácias foi máxima e baixa no Outono/Inverno quando a queda foi mínima. Além disso, a riqueza taxonómica diminuiu em ribeiros invadidos e a estrutura da comunidade de hifomicetos aquáticos foi alterada devido à diminuição da diversidade de recursos. A decomposição da folhada mediada pelos microrganismos foi mais rápida nos ribeiros invadidos porque a atividade dos decompositores microbianos foi estimulada pela concentração de nutrientes na água mais alta. No entanto, a baixa qualidade da folhada das acácias (especialmente da Acacia melanoxylon), diminuiu a decomposição mediada pelos microrganismos, a atividade microbiana e a riqueza taxonómica de hifomicetos aquáticos quando comparada com folhada de Alnus glutinosa e de Quercus robur; na Ac. dealbata, a atividade microbiana e a riqueza taxonómica de hifomicetos aquáticos foi elevada porque os folíolos, de pequena dimensão são substratos estáveis para os microrganismos crescerem e esporularem usando os nutrientes da água. A decomposição da folhada mediada pelos microrganismos e a atividade dos decompositores microbianos também diminuiu com o aumento da proporção de Ac. melanoxylon em misturas com folhada de Castanea sativa, porque a concentração de compostos recalcitrantes aumentou com o aumento da proporção de Ac. melanoxylon. Ocorreram (pequenos) efeitos antagonísticos da diversidade da folhada na sua decomposição porque a folhada de C. sativa e de Ac. melanoxylon tinham características físicas e químicas diferentes e/ou a concentração de nutrientes na água modulou os efeitos da diversidade na decomposição da folhada. Curiosamente, a decomposição total da folhada de Q. robur (mediada pelos microrganismos e macroinvertebrados) e a densidade de macroinvertebrados associada à folhada não foram afetadas pela invasão por acácias. No entanto, a decomposição da folhada foi mais rápida na Primavera/Verão do que no Outono/Inverno, porque a temperatura da água aumentou e a abundância de trituradores era elevada no leito dos ribeiros. Além disso, a riqueza taxonómica de macroinvertebrados, a estrutura da comunidade e os grupos funcionais alimentares mudaram com a invasão por acácias; a riqueza taxonómica de macroinvertebrados diminuiu nos ribeiros invadidos porque a riqueza de recursos era baixa, e a proporção de Simuliidae (filtradores) aumentou, provavelmente porque a matéria orgânica em suspensão na água aumentou com o aumento da atividade dos decompositores microbianos. No geral, os resultados mostraram que a invasão de florestas caducifólias nativas por acácias afeta a qualidade da água e as características da matéria orgânica fornecida aos ribeiros, com impactos na decomposição da folhada mediada pelos microrganismos e na atividade, riqueza taxonómica e estrutura da comunidade de microrganismos decompositores. Estes impactos podem alterar o ciclo dos nutrientes nas cadeias alimentares aquáticas que dependem dos detritos orgânicos, especialmente quando os macroinvertebrados trituradores não são abundantes e a decomposição da matéria orgânica é mediada principalmente por microrganismos. A manutenção de um corredor ripário que fornece folhada nativa de elevada qualidade aos ribeiros pode diminuir o impacto negativo das acácias nas comunidades aquáticas e nos processos.