Processing underpinings of executive functions across adulthood: The interplay of cognitive control and inhibition

Abstract

Introduction Executive Functions (EF) are a set of “higher-level” cognitive functions that allow quick shifts of mindset, necessary to adapt our behaviour to a wide range of life situations. There are several EF, each often involving several subsidiary processes. This EF system supports planning, coordinating, sequencing, and monitoring of other cognitive operations. Deficits in EF are usually found in the elderly population, playing a key role as mediators of age-related changes in non-executive functions (nEF), such as memory and language. These deficits in EF are apparently selective rather than generalized: EF relying on the recruitment of automatic processes are less affected by ageing than processes relying on higher levels of cognitive control. In order to examine the nature of EF and the ageing impact upon these functions, we conducted a series of studies at two levels of analysis: the structural level and the processing level. At the structural level, we addressed the problem of the existence of a unitary EF, and the alternative to this view, that different EF do interact systematically, but without relying on a central EF “regulator” of some sort. At the processing level, we analysed the processing steps involved in the recruitment and implementation of cognitive control in a conflict task. Methods EF structure and age-related changes: We used a neuropsychological assessment battery comprising nine tests that theoretically assess EF, nEF pertaining to verbal abilities (VA), and processing speed (PS). We collected data from ninety young adults and used confirmatory factor analysis to examine the internal structure of the battery. We also studied the relation between EF, VA and PS. To study possible age-related changes in EF and nEF, we administered a neuropsychological battery to twenty young adults and twenty older adults. A review of the current literature on EF and ageing, with an emphasis on neuropsychological assessment, guided the selection of the nine tests. EF processing and age-related changes: We conducted four experiments using a spatial Stroop task, (i) three of them scrutinizing the nature of the control processes deployed to resolve response-conflict, and one (ii) contrasting the implementation of the conflict-resolving control setup in younger and older adults. The spatial Stroop task employed in all studies was designed after a review of the numerous paradigms and methods used in inhibitory control studies. In this review, we focused on studies that used the high temporal resolution of the event-related potential (ERP) technique to identify the time-course of different processes involved in the implementation of inhibitory control. We found that some paradigms, like the Stroop paradigm, are more appropriate to study control processes than others (e.g., the Go-Nogo). These cognitive control paradigms could be expected to mostly recruit controlled processes, but in fact the latter co-occur and interact with automatic processes. In order to analyse this interplay, we studied cognitive control in two different, yet closely related, manifestations in a spatial Stroop task: the interference effect and the congruency sequence effects. In our task, participants responded to the left/right direction of an arrow, while ignoring its left/right position in a computer screen. The arrow’s direction and position could be congruent (C) or incongruent (IC). (i) To study the processing underpinnings of cognitive control, we conducted a set of three experiments, designed to contrast two theoretical views pertaining to the nature of those processes, the Prediction of Response-Outcome (PRO) theory and the Conflict Monitoring Theory (CMT). In Experiment 1, we collected data from thirty seven young adults to analyse the effect of the trial n-1 congruency type on an nth C trial. In Experiment 2, we collected data from thirty two young adults to analyse the effect of the trial n-1 congruency type on an nth position-only trial (PO; participants must respond to the left/right position of a circle). In Experiment 3, we collected data from thirty six young adults to analyse the effect of the trial n-1 congruency type on an nth IC trial. (ii) To investigate age-related modulations of the interplay between the controlled and automatic processes involved in cognitive control processing, performance in the spatial Stroop task was contrasted in younger and older adults. The interference effect in IC trials as well as the effect of trial n-1 congruency type on a nth C trial were analysed. The young and older adults participants in this study were the same that participated in the ageing study, mentioned in the EF Structure and age-related changes section. Results EF structure and age-related changes: We found that a three-correlated-factor model (EF, VA and PS) was the most suitable for our data. EF and PS were related but separable functions, whereas the EF and VA factors were unrelated. Concerning the cognitive ageing study we found that older adults’ performance was inferior to young adults’ performance in only twelve of the twenty six neuropsychological measures analysed. These age-related deficits are mainly explained by cognitive slowing and/or by inhibition deficits. There were no age-related deficits in the other fourteen measures that included both EF and nEF. EF processing and age-related changes: Our results showed that PRO can better predict our participants’ performance than CMT. According to PRO, cognitive control is recruited in the presence of conflict, when multiple responses are available. The action plans yielding responses with an unacceptable cost (e.g., high error probability) are suppressed, leaving only the most appropriate action plan available. This enables the selection of the appropriate response, leading to conflict resolution. Concerning age-related modulations, our results revealed a generalized slowing that interacted with conflict resolution, yielding a larger interference effect for older adults. Despite this generalized slowing, the accuracy rates were similar in young and older adults, suggesting that with ageing, the implementation of cognitive control to resolve conflict becomes slower, but remains effective. Concerning the congruency sequence effects, older adults were slower than young adults in all conditions. However, we did not find any differences between the age groups in respect to the pattern found for the congruency sequence effects. Conclusions Taken together, our results support the diverse nature of EF. At the structural level, some EF tasks rely more on nEF and PS than others. Also, for an adequate performance in EF tasks designed to single-out one specific EF, multiple EF are in fact recruited. EF tasks less reliant on PS or on inhibition seem to be less affected by ageing. At the processing level, top-down processes are recruited in the presence of conflict for the computation and valuation of the multiple expected outcomes. Then, automatic processes, including both inhibition and enhancement processes, seem to play a key role in the cognitive control implementation. These automatic processes, as manifest in congruency sequence effects, are minimally affected by ageing. As for the controlled processes that are responsible for the implementation of control, it remains as an open question to what extent their age-related decline does not merely reflect a generalized reduction in PS.

Introdução As Funções Executivas (FE) são um conjunto de “funções cognitivas superiores” responsáveis pelo controlo de outras funções. Este controlo permite uma rápida adaptação às mudanças constantes que ocorrem no nosso dia-a-dia. Existem diferentes FE e subprocessos distintos em cada função executiva. Este sistema de FE possibilita o planeamento, a coordenação, a sequenciação e a monitorização do comportamento humano. Défices nestas funções são geralmente identificados em adultos idosos. Estes défices são importantes mediadores do efeito do envelhecimento em funções não executivas (FnE), como a memória e a linguagem. Contudo, com o envelhecimento, o défice nas FE não é aparentemente generalizado: FE em que os níveis de controlo cognitivo são maiores são mais suscetíveis aos efeitos do envelhecimento do que FE que dependem sobretudo de processamento automático. Para investigar a natureza das FE e o efeito do envelhecimento nestas funções, uma série de estudos foram realizados a dois níveis de análise: estrutural e processamento. A nível estrutural, examinámos a hipótese de existir uma unidade nas FE ─ uma função executiva que regula todas as FE ─ ou se, pelo contrário, existem diferentes FE que embora relacionadas são independentes. A nível do processamento, analisámos de que forma é que o recrutamento e a implementação de controlo cognitivo são processados. Métodos Estrutura das FE e efeitos do envelhecimento: Foi utilizada uma bateria de avaliação neuropsicológica constituída por testes que, com base em pressupostos teóricos, avaliam FE, FnE relacionadas com habilidades verbais (HV), e velocidade de processamento (VP). Foram recolhidos dados numa amostra de noventa adultos jovens e utilizada a análise fatorial confirmatória para identificar a estrutura interna da bateria de testes neuropsicológicos. Também foi investigada a relação entre as FE, as HV e a VP. Para avaliar os efeitos do envelhecimento nestas funções, comparámos o desempenho nos testes neuropsicológicos de vinte adultos jovens e vinte adultos idosos. Uma revisão da literatura sobre o envelhecimento das funções executivas, com enfâse em estudos de avaliação neuropsicológica, contribuiu para a seleção dos testes a incluir no estudo. Processamento das FE e efeitos do envelhecimento: Quatro experiências foram desenvolvidas com uma tarefa de Stroop espacial. (i) três delas permitiram examinar a natureza dos processos de controlo implementados para resolver conflito entre várias respostas possíveis, e uma outra experiência (ii) permitiu avaliar os efeitos do envelhecimento nestes processos, comparando um grupo de adultos jovens e um grupo de adultos idosos. A tarefa de Stroop espacial usada em todos os estudos foi desenvolvida após a revisão de muitos paradigmas e métodos utilizados em estudos sobre controlo inibitório. Nesta revisão, focámo-nos em estudos que identificaram o curso temporal dos processos que implementam o controlo inibitório através da análise de potenciais evocados cognitivos. A revisão destes diversos paradigmas evidenciou que existem paradigmas mais apropriados para o estudo do controlo cognitivo, como o paradigma de Stroop, do que outros (e.g., Go/No-go). Ainda assim, mesmo nestes paradigmas, processos controlados e automáticos coexistem e interagem. Para analisar esta interação, o controlo cognitivo foi estudado numa tarefa de Stroop espacial em duas manifestações distintas, mas fortemente relacionadas: o efeito de interferência e os efeitos de sequência decorrentes do impacto do tipo de congruência do ensaio n-1 no processamento do ensaio n. Na nossa tarefa, os participantes deveriam responder esquerda/direita de acordo com a orientação de uma seta e ignorar a sua localização à esquerda ou à direita no monitor que as apresentava. A orientação e a posição das setas poderia ser congruente (C) ou incongruente (IC). (i) No sentido de investigar os processos implicados no controlo cognitivo, realizámos três experiências, contruídas de foram a confrontar duas teorias sobre a natureza e implementação destes processos: a “Prediction of Response-Outcome (PRO) theory” e a “Conflict Monitoring Theory (CMT)”. Na primeira experiência participaram trinta e sete adultos jovens, tendo sido analisado o efeito do tipo de congruência do ensaio n-1 num ensaio n C. Na segunda experiência participaram trinta e dois adultos jovens, tendo sido analisado o efeito do tipo de congruência do ensaio n-1 num ensaio n PO (ensaios em que o participante deveria responder esquerda/direita de acordo com a posição de um círculo). Na terceira experiência participaram trinta e seis adultos jovens, tendo sido analisado o efeito do tipo de congruência do ensaio n-1 num ensaio n IC. (ii) Para investigar possíveis alterações decorrentes do envelhecimento na interação entre processos controlados e automáticos que contribuem para o processamento do controlo cognitivo, foi comparado o desempenho de adultos jovens e adultos idosos na tarefa de Stroop espacial. Foi analisado o efeito da interferência e o efeito do tipo de congruência do ensaio n-1 num ensaio n C. Os adultos jovens e os adultos idosos que participaram no estudo descrito na secção Estrutura das FE e efeitos do envelhecimento foram também participantes neste estudo. Resultados Estrutura das FE e efeitos do envelhecimento: Dos modelos testados, o modelo tripartido com os três fatores (FE, HV e VP) relacionados foi o que melhor ajustamento demonstrou. As FE e a VP apresentaram uma forte relação mas mantiveram-se como fatores independentes, enquanto as FE e as HV não se apresentaram relacionadas entre si. No que aos efeitos de envelhecimento diz respeito, os adultos idosos tiveram um desempenho inferior aos adultos jovens em apenas doze das vinte e seis medidas neuropsicológicas analisadas. Estas diferenças parecem refletir que as mudanças na capacidade cognitiva com o envelhecimento estão sobretudo relacionados com a diminuição da VP e ineficiência da inibição. Nas restantes medidas, que incluíam a avaliação de domínios das FE e das FnE, não foram identificadas diferenças e em algumas medidas o desempenho dos adultos idosos foi superior ao desempenho dos adultos jovens. Processamento das FE e efeitos do envelhecimento: A PRO explica melhor do que a CMT os resultados encontrados. De acordo com a PRO, o controlo cognitivo é recrutado quando existe conflito, existindo duas ou mais respostas previstas que têm de ser diferenciadas. Os planos de ação em que as respostas previstas têm um custo demasiado elevado (e.g., grande possibilidade de cometer um erro) são suprimidos. Apenas o plano de ação mais apropriado se mantém disponível, permitindo a seleção da resposta apropriada e a consequente resolução do conflito. No que aos efeitos do envelhecimento diz respeito, os resultados encontrados sugerem que com o envelhecimento existe uma lentificação geral que interage com a resolução do conflito, gerando um maior efeito de interferência em adultos idosos. Apesar desta lentificação, os adultos idosos apresentam percentagens de acertos semelhantes aos adultos jovens, sugerindo que com o envelhecimento, a implementação do controlo cognitivo na resolução de conflitos se torna mais lenta, mas mantém-se igualmente eficaz. Nos efeitos de sequência não se encontram diferenças entre os adultos jovens e adultos idosos para lá da lentificação verificada em todas as condições para os adultos idosos. Conclusões De uma forma geral, os nossos resultados sugerem a existência de diferentes FE e não a existência de uma capacidade executiva geral subjacente a todas as FE: A nível estrutural, algumas FE demonstraram uma maior relação com FnE e com a VP do que outras. É também possível constatar que para um desempenho adequado em tarefas de FE desenvolvidas para avaliar uma função executiva em particular, várias FE têm de ser implementadas. As tarefas de FE menos dependentes da VP ou da eficiência processos inibitórios aparentam ser mais resistentes aos efeitos do envelhecimento. A nível do processamento, quando existe conflito são recrutados processos “top-down” responsáveis por gerar e estimar as consequências esperadas dos vários planos de ação possíveis. Processos automáticos subsequentes, incluindo processos inibitórios e processos de reforço da ativação, parecem desempenhar um papel fundamental na implementação do controlo cognitivo. Estes processos automáticos, tal como é sugerido pelo estudo dos efeitos de sequência, são mais resistentes aos efeitos do envelhecimento. No que respeita aos processos controlados, os resultados encontrados sugerem que o efeito do envelhecimento sobre estes processos se poderá envolver apenas uma redução geral da VP. Esta hipótese deverá ser testada em estudos futuros.