Ecology of gelatinous carnivores in the Mondego estuary: the role of siphonophores

Abstract

Gelatinous carnivores’ zooplankton, commonly known as “jellyfish”, are ubiquitous organisms in neritic systems worldwide, with an important ecological role in the pelagic food chains. During the past several decades, their ever-increasing, mostly due to environmental perturbations and climate alterations, becoming a big concern for marine ecologists, due to the implications off their blooms on the zooplankton communities. In the Mondego estuary, the gelatinous zooplankton community is composed by higher Hydromedusae diversity and, also, by two colonial species, belonging to the order of Siphonophorae, the Calicophorans Muggiaea atlantica and its congener Muggiaea kochii, the former has constituted the most abundant gelatinous organisms in the Mondego estuary since 1994. The first chapter aimed to describe how changes in the species richness, the phenology, and the abundance of the gelatinous carnivores of the Mondego estuary during the period 2003-2013, were influenced by the North Atlantic Oscillations and its effect on regional atmospheric variability, such as on upwelling activity. During the 11-year time series, the most abundant gelatinous species were M. atlantica, Lizzia blondina, Obelia sp., Liriope tetraphylla, Solmaris corona and Clytia hemisphaerica. During the period investigated, the gelatinous community displayed phenological shifts, changed their mean annual pattern from unimodal to bimodal peak, before and after 2007, respectively. Also, the species richness increased since 2007-2008, with the increase presence of rare species. Shifts on the gelatinous community were connected to the atmospheric forces promoted by the NAO and its influence on upwelling activity and regional climate, as statistical analysis confirmed. The second chapter describes, more specifically, the spatial distribution on seasonal scale, of the two siphonophores species present in the Mondego estuary, M. atlantica and M. kochii and explained which environmental factors most influenced their life cycle in the estuary. The study was conducted during two years, 2014 and 2015, characterized by a different scenario in terms of precipitation. In fact, 2014 was considered a normal year and 2015 was dryer than the previous. Generally, in all the sampling zones, M. atlantica was more abundant than its congener, and both species presented higher abundance, in terms of colonies and gonophores, in the downstream area of the estuary. Moreover, during the dryer year (2015), it was observed an increase of the M. atlantica colonies, while the abundance of M. kochii was not affected by the increase in salinity values, maintaining similar abundance values during both years. Generally, salinity and prey availability have been pointed out as the determinant drivers for the reproduction and distribution of these two species in the Mondego estuary, and the positive regression coefficients denoted positive influence of salinity, calanoid nauplii, cirripedia cypris and cyclopioda copepodites on both species nectophores and gonophores. Finally, in the third chapter, being M. atlantica a voracious predator in neritic waters, it was assessed the feeding activity and the selectivity of this species in the Mondego estuary on daily scale, during a half tide cycle (11 hours). For this purpose, it was analysed the gastrozooids (stomachs) content of the eudoxids (sexual stage) of M. atlantica estimating, also, the consumption of the different prey found in the stomachs. Generally, M. atlantica and eudoxids reached the higher abundance value during the flood tide and, again, the salinity was the environmental driver that most influence the presence of M. atlantica at daily scale, as confirmed by the multiple regression analysis and the Principal Component Analysis. Moreover, greater variability of prey was found before the high tide, corresponding, also, to the time when the largest number of full stomachs have been found. Thus, prey identified in the eudoxids stomachs (the copepod Euterpina acutifrons and copepod nauplii), confirmed the prey selectivity of M. atlantica, mostly to the small dimensions of its stomachs. It was estimated that, in the Mondego estuary, M. atlantica eudoxia consumed between 1.48 to 3.84 prey dayˉ¹mˉ³. These values were lower compared with others studies, probably because the night-time predation was not considered and, also, because the study analysed only the gastrozooids content of M. atlantica eudoxida (the sexual stage) and not of adult colonies. These findings provide baseline information to our understanding of the ecology of the gelatinous carnivorous communities in the Iberian Peninsula.

O zooplâncton carnívoro gelatinoso, geralmente conhecido como "água-viva" ou "jellyfish", encontra-se presente em sistemas neríticos em todo o mundo e desempenha um papel ecológico importante nas cadeias alimentares pelágicas. Durante as últimas décadas o contínuo aumento destes organismos, principalmente devido a perturbações ambientais e alterações climáticas antropogénicas, tem-se tornando uma grande preocupação para os biólogos marinhos, devido aos impactos e alterações que o seu aumento exponencial na estrutura e ecologia alimentar das comunidades marinhas. No estuário do Mondego a comunidade zooplanctónica gelatinosa é composta em grande parte por Hydromedusae e, também, por duas espécies coloniais, pertencentes à ordem de Siphonophorae, os Calicophorans Muggiaea atlantica e o seu congênere Muggiaea kochii, sendo a primeira a espécie gelatinosa mais abundante no estuário do Mondego desde 1994. Nesta dissertação o primeiro capítulo tem por objetivo descrever como a mudança na riqueza de espécies, a fenologia e a abundância dos carnívoros gelatinosos do estuário do Mondego, durante o período 2003-2013, foram influenciadas pela Oscilação do Atlântico Norte (NAO) e os seus efeitos na variabilidade atmosférica regional como, por exemplo, nos padrões de upwelling. Durante o estudo as espécies gelatinosas mais abundantes foram M. atlantica, Lizzia blondina, Obelia sp., Liriope tetraphylla, Solmaris corona e Clytia hemisphaerica, e a comunidade gelatinosa apresentou mudanças fenológicas, alterando o seu padrão anual médio, passando de um pico de abundância para dois picos, antes e depois de 2007, respetivamente. Além disso, a riqueza específica aumentou e, desde 2007-2008, as espécies raras aumentaram em abundância. Todas essas mudanças na comunidade gelatinosa estiveram ligadas as forças atmosféricas promovidas pelo NAO e a sua influência sobre os padrões de upwelling e o clima regional, como confirmou a análise estatística. Se o primeiro capítulo teve uma abordagem em grande escala sobre toda a comunidade gelatinosa, o segundo capítulo descreve, mais especificamente, a distribuição espacial à escala sazonal das duas espécies de sifonóforos presentes no estuário do Mondego, M. atlantica e M. kochii, explicando quais foram os fatores ambientais que mais influenciaram o seu ciclo de vida no estuário. O estudo foi realizado durante dois anos, 2014 e 2015, caracterizados por um cenário diferente em termos de precipitação. Na verdade, 2014 foi considerado um ano normal e 2015 foi mais seco do que o anterior. Geralmente, em todas as zonas de amostragem, M. atlantica foi mais abundante do que a sua congênere, e ambas as espécies apresentaram maior abundância, em termos de colônias e gonóforos, na área a jusante do estuário. Além disso, durante o ano de seca (2015), observou-se um aumento das colónias de M. atlantica, ao passo que a distribuição e a abundância de M. kochii não foram afetadas pelo aumento dos valores de salinidade, mantendo valores de abundância similares em ambos os anos. Geralmente, a salinidade e as presas foram apontadas como os fatores determinantes na reprodução e distribuição dessas duas espécies no estuário do Mondego e os coeficientes de regressão indicaram a influência positiva da salinidade, nauplius de calanoide, cypris de cirripedia e copepodites de ciclopoida nos nectóforos e gonóforos de ambas as espécies. Finalmente, no terceiro capítulo, sendo M. atlantica um predador voraz em águas neríticas, foi avaliada a sua atividade de alimentação e a seletividade em termos de presas no estuário do Mondego numa escala diária, durante um ciclo de semi-maré. Para este propósito, foi analisado o conteúdo de gastrozóoides (estômagos) das eudoxias (fase sexual) de M. atlantica estimando, também, o consumo das diferentes presas encontradas nos estômagos. Geralmente, M. atlantica e as eudoxias atingiram o maior valor de abundância durante a enchente e, novamente, a salinidade foi a variável ambiental que mais influenciou a presença e a variabilidade diária de M. atlantica, resultado confirmado pela análise de regressão múltipla e da Análise de Componentes Principais. Além disso, maior variabilidade de presas foi encontrada antes da maré alta, que também correspondeu ao momento em que o maior número de estômagos cheios foram encontrados. Assim, as presas identificadas nos estômagos das eudoxias (o copepode Euterpina acutifrons e náuplios de copepoda), confirmaram a seletividade em termos de presas devido, principalmente, às pequenas dimensões dos seus estômagos. Estima-se que, no estuário do Mondego, as eudoxias de M. atlantica consumiram entre 1,48 a 3,84 presasˉ¹mˉ³ dˉ¹, resultados baixos em comparação com outros estudos, provavelmente porque a predação noturna não foi considerada e, também, porque o estudo analisou apenas o conteúdo de gastrozóoides das eudoxias de M. atlantica (o estágio sexual) e não o de colónias adultas.