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Title: Neural substrates of 2D/3D object perception: a combined EEG/fMRI approach
Authors: Castelhano, João Miguel Seabra 
Orientador: Castelo-Branco, Miguel
Keywords: Perceptual decision; EEG; Simultaneous EEG/fMRI; Brain Oscillations; Gamma-band activity; Object perception; Categorization
Issue Date: 6-Jan-2015
Citation: CASTELHANO, João Miguel Seabra - Neural substrates of 2D/3D object perception : a combined EEG/fMRI approach. Coimbra : [s.n.], 2015. Tese de doutoramento. Disponível na WWW: http://hdl.handle.net/10316/26307
Abstract: Perceptual decision making is defined as the choice of possible interpretations of the world based on the incoming sensory evidence. The role of temporal coding in this process and coherent perception, defined as hierarchical grouping of local elements, remains controversial. Oscillatory processes in the gamma frequency range (>30 Hz) have been proposed to play a role in signaling emerging object percepts in the brain. Studies using Electroencephalography and Magnetoencephalography (EEG and MEG) have suggested that gamma-band oscillations are related to the integration of information and the ability to form coherent gestalts as well as attention and working memory processes. It is accepted that gamma-band synchrony reflects binding of information across different brain regions leading to the emergence of a coherent percept. There are also reports that correlate gamma activity with many other cognitive processes. Hence, a wide variety of gamma-band patterns and sources were reported for different tasks. In this line, both animal and human studies have suggested that understanding oscillatory activity patterning can be important to understand normal and abnormal cognitive function. However, it remains unclear whether distinct patterns across the gamma frequency range related to different cognitive modules do coexist in the same task. We investigated visual perceptual recognition moments based on EEG analysis with ambiguous Mooney stimuli (black and white incomplete pictures). We departed from classical paradigms which are based on contrasts between stimuli conditions that are fixed in time, and adopted a paradigm whereby the moment of perception of an emergent global pattern was variable. Therefore we could directly compare perception vs. no perception states for the same stimuli and separate sensory and motor processing components. We found a direct link between gamma-band temporal patterns (in two distinct sub-bands: ~40 Hz and ~60 Hz) and the presence versus absence of emerging holistic perception of variable onset. These findings were confirmed in a data driven manner with a support vector machine classification approach based on time-frequency features. Unimodal studies do not have enough resolution to test for non-unitary sources of these sub-bands and to establish their spatial distribution. Using a simultaneous Electroencephalography and functional Magnetic Resonance Imaging (EEG/fMRI) approach we provided new evidence for separable gamma activity patterns reflecting holistic perception. We found that distinct gamma frequency sub-bands reflect different neural substrates and cognitive mechanisms when comparing object perception states vs. no categorical perception. Accordingly, at least two separate neural modules are involved in holistic perceptual decision, one in the visual cortex (~60 Hz) and the other in the anterior insula (~40 Hz). These findings showed that current neuronal models of gamma-band spatial distribution need to consider the duality by separating low and high sub-bands. This provides a step forward in understanding the functional specialization of decision-making networks and the role of gamma frequency range sub-bands in signaling their different neural and cognitive components. This may shed new light on the role of gamma-band response in normal cognition and in neuropsychiatric disorders such as autism and schizophrenia, where both visual and decision making circuits may be impaired. Importantly, it remains unclear whether oscillation amplitude is relevant for encoding global stimulus properties or, alternatively, it is neural synchrony that plays a pivotal role in gestalt formation. In this study, we addressed this question by studying Williams Syndrome (WS), a well characterized model of impaired central coherence, using EEG and a set of experimental tasks requiring visual integration. It has been hypothesized that neural synchrony underlies central coherence that is a well-known model for cognitive dysfunction in autistic spectrum disorders. WS patients show markedly disrupted visual perceptual coherence and holistic integration. Using this human model of loss of coherence, we showed for the first time that neuronal synchrony is reduced across stimulus conditions and this is associated with increased amplitude modulation at 25-45 Hz. This combination of a dramatic loss of synchrony despite increased oscillatory activity represents strong evidence that synchrony underlies central coherence. To directly identify the sources of those specific sub-bands within gamma range and clarify their roles, we used Electrocorticography (ECoG) with the added value of greater spatial and temporal resolution. We used the unique opportunity provided by functional mapping in epilepsy and tested an epileptic patient. Interestingly, we identified a stimulus dependent graded posteroanterior sharpening of frequency responses. Lower frequencies dominated in the anterior ventro-temporal areas and higher frequency modulations in occipital regions. In summary, this set of works addressed several critical points to understand the role of oscillatory activity in perceptual decision mechanisms. We conclude that separable gamma sub-bands reflect different cognitive mechanisms. A distinct spatial source map is present for different gamma sub-bands activity during visual holistic perception. Low gamma (40 Hz) activity is related to the decision making network and High gamma (60 Hz) is localized to early visual processing regions. Moreover, we showed that synchrony underlies central coherence. These demonstrations of a clear functional topography for distinct gamma sub-bands within the same task shows that distinct gamma-band modulations (amplitude and synchrony) underlie sensory processing and perceptual decision mechanisms. These results have potential implications for the development of new diagnostic biomarkers and therapeutic targets.
A decisão perceptual representa o processo de escolha de possíveis interpretações do mundo com base na evidência sensorial externa. O papel dos ritmos cerebrais neste processo e na emergência da percepção holística de objetos, a partir do processamento hierárquico de elementos locais, permanece controverso. No entanto, tem sido proposto que as oscilações num intervalo de frequências conhecido como a banda gama (> 30 Hz), estejam envolvidas neste processamento, com relevância particular na identificação de objetos a partir de estímulos ambíguos. Vários estudos de EEG e MEG (Eletroencefalografia e Magnetoencefalografia) sugeriram que as oscilações nesta banda de frequências estão relacionadas com a integração de informação proveniente de diferentes áreas cerebrais e a capacidade de tomar decisões perceptuais. Outros processos cognitivos, como a atenção ou a capacidade de memória de trabalho, também parecem ter por base mecanismos análogos. Neste sentido, compreender os mecanismos de emergência de oscilações em relação com processos cognitivos bem como as suas bases neurais é importante para compreender a função cognitiva normal e/ou em doenças neuropsiquiátricas. Apesar do crescente interesse nesta área de estudo, ainda não é claro se a multiplicidade de padrões encontrados está relacionada com diferentes módulos cognitivos que coexistem na mesma tarefa. Neste estudo, utilizámos EEG para estudar os momentos de decisão perceptual em tarefas visuais com estímulos ambíguos (estímulos Mooney, imagens compostas de fragmentos negros e brancos sem interpretação perceptual imediata). Dado que o momento da percepção do objecto era variável foi assim possível separar os componentes sensoriais e motores daqueles relacionados com a decisão perceptual. Assim, construímos novos paradigmas para comparar directamente estados de percepção vs. não percepção do mesmo estímulo físico. Foi possível identificar actividade em duas sub-bandas distintas (40 Hz e 60 Hz) com importância para a percepção holística. Estes resultados foram confirmados com classificadores automáticos usando como entradas as características do sinal obtidas no domínio das frequências. Para podermos identificar as fontes (em termos da distribuição espacial no cérebro) destas sub-bandas, recorremos a uma técnica multimodal com melhor resolução espácio-temporal que o EEG. Usando electroencefalografia e Imagem por Ressonância Magnética funcional em simultâneo (EEG /fMRI), descobrimos que aquelas sub-bandas da banda gama reflectem diferentes substratos neuronais e mecanismos cognitivos. Neste sentido, pelo menos dois módulos estão envolvidos na rede da percepção holística. Um sediado no córtex visual (60 Hz) e outro na ínsula anterior (40 Hz). Estes resultados permitem compreender melhor a especialização das redes de tomada de decisão e mostram que os actuais modelos neuronais da localização espacial da banda gama devem considerar a sua dualidade, separando-a em diferentes sub-bandas, com diferentes funções. Estes dados podem trazer novas perspectivas sobre o papel funcional das diferentes sub-bandas na cognição normal, assim como em doenças como o autismo ou a esquizofrenia, onde vários circuitos (quer visuais, quer de decisão) parecem estar afectados. Uma questão de interesse científico considerável, é se é a amplitude das oscilações o factor relevante para a codificação dos estímulos como um todo (percepção holística) ou, por outro lado, se é a sincronização entre áreas cerebrais que desempenha o papel chave. Para responder a esta questão estudámos uma população com síndrome de Williams (WS). Esta condição é caracterizada por dificuldades na integração visual e processamento holístico (“como se não vissem a floresta, mas apenas as árvores”). Como a sincronia está relacionada com a coerência central, esta deveria estar afectada neste modelo de disrupção da percepção holística. Pela primeira vez, mostrámos que a sincronização neuronal está reduzida neste grupo ao mesmo tempo que há um aumento da amplitude das oscilações na mesma banda de frequências (25-45 Hz). Esta combinação de uma dramática perda de sincronia mesmo na presença de um aumento concomitante da amplitude representa uma forte evidência de que a sincronia está subjacente à coerência central. Com o objectivo de melhorar a resolução espacial e identificar directamente as fontes destas oscilações, aproveitámos a oportunidade única proporcionada pelo mapeamento funcional de um doente com epilepsia usando electrocorticografia (ECoG). Neste caso, foi possível identificar um padrão posterior-anterior de actividade que é consistente com a noção de que existem bandas representativas de diferentes processos cognitivos. As frequências mais baixas dominam nas áreas anteriores ventro-temporais (<100 Hz) e modulações de frequência numa banda mais alta dominam nas regiões occipitais. Em suma, estes estudos permitiram contribuir para esclarecimento do papel das oscilações nos mecanismos de decisão perceptual. Conclui-se assim que é possível separar diferentes sub-bandas dentro da banda gama e que estas refletem diferentes mecanismos cognitivos. Estas têm uma função específica na decisão perceptual e uma origem distinta no córtex. A actividade na banda mais baixa (40 Hz), está relacionada com a rede de tomada de decisão. Por outro lado, a banda dos 60 Hz está essencialmente localizada em regiões de processamento visual primário. A demonstração de uma topografia funcional específica para sub-bandas específicas, dentro da mesma tarefa, mostra que diferentes modulações das mesmas (amplitude e sincronia) estão na base do processamento sensorial e dos mecanismos de decisão perceptual. Estes resultados, em conjunto com o estudo dos mecanismos moleculares que dão origem às oscilações, têm implicações para a compreensão dos fenómenos perceptuais na saúde e na doença, bem como no possível desenvolvimento de novos biomarcadores de diagnóstico e alvos terapêuticos.
Description: Tese de doutoramento em Ciências da Saúde, no ramo de Ciências Biomédicas, apresentada à Faculdade de Medicina da Universidade de Coimbra
URI: http://hdl.handle.net/10316/26307
Rights: embargoedAccess
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