The importance of fungal diversity on leaf decomposition in streams

Abstract

Leaf decomposition is a basic ecosystem process in low order streams, mainly carried out by a particular group of fungi, aquatic hyphomycetes (AH), and invertebrate detritivores. In this thesis, the main goal was to investigate how and to what extent fungal diversity species relates to the stream’s key functional parameter: leaf decomposition. In Chapter 2, I tested the relative importance of substrate quality in the establishment of AH assemblages and their ability to decompose leaves at different temperatures. I assessed the decomposition rate of alder and oak leaves preconditioned in the stream at four constant temperatures (5, 10, 15 and 20° C) in the lab. Oak leaves were colonized by a lower number of AH and decomposition rates increased with temperature. In contrast, alder leaves were colonized by a greater number of AH species and decomposition was not affected by temperature increases. Under the tested temperature regimes, the substrate was more important than temperature for AH. In Chapter 3, I investigated if rich fungal assemblages are functionally better buffered against temperature fluctuations than poor assemblages. A microcosm experiment was run to test the effect of AH diversity (single species and manipulated mixtures of three or eight species) on oak leaf decomposition under constant (5, 11 and 17° C) or fluctuating (fluctuation between 5 and 17° C) temperature regimes. In mixed fungal treatments, decomposition was faster than in single species treatments, but did not differ between the three and eight species treatments across all temperature regimes. This indicates a considerable functional redundancy among the tested AH species. Lower constant temperatures tended to decrease the fungal decomposer activity, but overall fluctuating treatment did not affect decomposition in comparison with the constant temperature of 11° C. The mean temperature of exposition could overlap the effect of temperature variations on fungal activity. The addition of relatively low number of AH species may buffer the decomposition process against temperature fluctuations; such effect seems to disappear when an increment of species on richer assemblages are considered. In Chapter 4, I assessed the importance of fungal diversity in buffering decomposition against the effects of desiccation and in modifying the substrate for shredders. A laboratory study was performed to assess the decomposition and associated microbial parameters of oak leaves colonized by single species and mixtures of three or eight species of AH affected by an induced drought event. Consumption tests were performed with the shredder Schizopelex festiva to evaluate changes in leaf litter quality promoted by leaf desiccation. Fungal assemblages resulted in both higher decomposition rates and greater fungal activity (biomass and reproduction) than single species before or after drought, although the two higher richness levels did not differ in their decomposition capabilities prior to drought. Decomposition resumed rapidly upon rehydration after dryness, despite reduced fungal biomass. Increases in species diversity seem to buffer the desiccation effects on fungal-mediated decomposition particularly when species addition occurs at lower levels of richness. Shredder consumption was not affected by leaf desiccation, although feeding rates were consistently higher on leaves conditioned with eight fungal species and affected by the identity of the dominant taxa. Bottom-up effects are expected on the stream’s food webs. In Chapter 5, I tested if shredder feeding is affected by the identity of the fungi on leaves (bottom-up effects) and if the feeding activity of shredders can affect AH assemblages (top-down effects). Leaf discs were conditioned with individual fungal species previously reported as being highly palatable (P), rejected (R) and intermediate (I) or mixtures of four fungal species, each consisting of a different combination of the six species. Colonized discs were then offered to three detritivores with different feeding strategies: Proasellus sp., Echinogammarus meridionalis and Schizopelex festiva and the consumption evaluated. These leaf discs were later used to determine the top-down effects. Consumption rates by the three invertebrates were similar across all fungal multispecies treatments, suggesting that invertebrate preference or rejection of a given fungal species may be masked when it grows in close proximity to other fungi. Composition and structure of fungal communities were not also significantly affected by the feeding of any of the three invertebrates. This suggests that not all combinations of fungal and detritivore species result in unequivocal bottom-up and top-down effects in stream food webs. Overall, all these studies suggest that increases in fungal species richness favour microbial-mediated leaf decomposition and shredder consumption in streams, being important to buffer decomposition against environmental perturbations.

A decomposição foliar é um processo crucial nos ecossistemas lóticos, largamente promovida por um grupo de fungos em particular, os hifomicetos aquáticos (HA), e pelos invertebrados detritívoros. A presente tese teve como principal objectivo avaliar como e em que medida a diversidade fúngica está relacionada com o processo funcional chave nos ribeiros: a decomposição foliar. No Capítulo 2, testei a importância da qualidade do substrato no estabelecimento das comunidades de HA e na sua capacidade de decompor as folhas a diferentes temperaturas. Avaliei a decomposição de folhas de amieiro e de carvalho previamente condicionadas num ribeiro a quatro temperaturas diferentes (5, 10, 15 e 20° C) em laboratório. O carvalho foi colonizado por um menor número de espécies fúngicas e a sua decomposição aumentou com a temperatura. O amieiro foi colonizado por uma maior diversidade de fungos, mas a sua decomposição não foi afectada pela temperatura. O tipo de substrato foi mais importante do que a temperatura na decomposição. No Capítulo 3, avaliei se uma comunidade fúngica enriquecida está funcionalmente mais protegida contra flutuações de temperatura do que comunidades pobres. Desenvolvi uma experiência em microcosmos para avaliar o efeito da diversidade de HA (espécies individuais e misturas controladas de três e oito espécies) na decomposição de carvalho sob regimes de temperatura constantes (5, 11 e 17° C) e flutuantes (11° C de média, mas flutuando entre 5 e 17° C). A decomposição foi mais rápida nas misturas do que nos tratamentos individuais, mas não diferiu entre as comunidades mistas em todos os regimes. Parece existir uma elevada redundância funcional entre as espécies de HA testadas. Temperaturas constantes mais baixas tendem a diminuir a actividade decompositora, a qual não foi afectada pelo tratamento flutuante total em comparação com a temperatura constante de 11° C. A temperatura média pode sobrepor-se ao efeito das variações térmicas na actividade fúngica. Um número relativamente baixo de espécies de HA pode garantir a decomposição a temperaturas flutuantes; este efeito parece desaparecer com o aumento do número de espécies em comunidades mais ricas. No Capítulo 4, testei a importância da diversidade fúngica como tampão do efeito da dessecação na decomposição e na alteração do substrato para os trituradores. Em microcosmos avaliei a decomposição e respectivos parâmetros microbianos em folhas de carvalho colonizadas com espécies individuais de HA e misturas de três e oito espécies quando sujeitas ao efeito de um evento de seca induzido. Adicionalmente foram realizados testes de consumo com o triturador Schizopelex festiva para avaliar hipotéticas alterações na qualidade foliar promovidas pela dessecação. As comunidades mistas resultaram num aumento da perda de massa e da actividade fúngica em relação às espécies individuais, tanto antes como depois da seca, ainda que sem diferenças significativas entre as ambas as misturas antes da dessecação. Apesar da redução de biomassa fúngica em ambas misturas, a decomposição foliar foi fomentada após a dessecação. Uma elevada diversidade fúngica tende a proteger a decomposição foliar contra a seca, especialmente quando a adição de espécies ocorre a níveis baixos de riqueza específica. O consumo alimentar dos trituradores não foi afectado pela seca, mas foi consistentemente mais elevado nas folhas condicionadas com oito espécies e influenciado pela identidade dos AH dominantes. São por isso esperados efeitos “bottom-up” nas cadeias alimentares dos ribeiros. No Capítulo 5 testei se a identidade dos fungos afecta o consumo alimentar dos trituradores (efeito “bottom up”) e se essa actividade alimentar afecta as comunidades de HA (efeito “top-down”). Colonizei discos de carvalho com seis espécies individuais de HA previamente descritas como altamente palatáveis (P), rejeitadas (R) ou intermédias (I), ou com grupos de quatro dessas espécies, em combinações diferentes entre elas. Ofereci os discos colonizados em laboratório a três espécies de detritívoros com estratégias alimentares diferentes (Proasellus sp., Echinogammarus meridionalis e Schizopelex festiva) e avaliei o seu consumo. Esses discos de folha foram posteriormente usados para determinar o efeito “top-down”. A taxa de consumo apresentada pelas três espécies de invertebrados foi similar entre todos os tratamentos, sugerindo que a preferência ou rejeição de determinadas espécies de HA pode ser camuflada quando estas crescem no mesmo substrato. A composição e estrutura das comunidades fúngicas também não foram afectadas pelo regime alimentar de nenhum dos invertebrados. Os efeitos “bottom up” ou “top-down” parecem depender da combinação entre espécies de fungos e invertebrados. Globalmente, os resultados sugerem que o aumento da riqueza fúngica favorece a decomposição foliar mediada por fungos e o consumo foliar por trituradores nos cursos de água, facto importante na protecção da decomposição contra as perturbações.