Seabirds as indicators of plastic pollution: a multi-level approach to plastic exposure

Abstract

Seabirds are often suitable bioindicators of changes in marine ecosystems, as they occupy a high trophic position, explore a wide range of marine areas, and are highly sensitive to a diverse array of human-related stressors. Their foraging and trophic ecology have been widely used to monitor important key areas, modelling prey availability, and assisting as broad samplers of the oceanic realm, to help us understand contaminant distributions in this environment. They are especially important in areas with poor information concerning environmental pollution, particularly in tropical regions such as off West Africa. This area is significantly impacted by anthropogenic pollution due to the poor waste management, as well as ocean features which congregate anthropogenic debris and associated chemicals such as endocrine-disrupter compounds (EDCs) in this region. The aim of this thesis was to investigate in a multilevel approach how anthropogenic pollution impacts the tropical seabird community in the Cabo Verde archipelago, off West African. Firstly, I provided baseline data on anthropogenic debris ingestion by five seabird species breeding at the archipelago. Then addressed a data gap about EDCs contamination and the relationship with the foraging and trophic ecology of each seabird species. Then, I investigated the parents-offspring provisioning of anthropogenic of debris and EDCs and how such pollutants accumulate as chicks age. Finally, I addressed how environmental predictors and foraging habitats influence the risk of anthropogenic pollution within this seabird community. Main results of this thesis are: 1) All seabird species had anthropogenic debris in their faeces samples. Species with foraging strategies closer to coastal areas, exhibited higher susceptibility to marine debris ingestion (Chapter2). 2) All seabird species had EDCs, with concentrations linked to their trophic and foraging ecology. Bulwer’s petrel Bulweria bulwerii, due to its specialized diet on mesopelagic prey, had a positive relationship between PBDEs concentrations and d15N values, indicating higher exposure to plastic-associated chemicals compared to other species (Chapter 3). 3) In growing chicks, differences in EDCs contamination patterns were noticed between species and age groups. Bulwer’s petrel chicks, exhibited higher contamination patterns of PBDEs, likely due to their parents specialized feeding ecology, suggesting an increased exposure to these chemicals when compared to chicks of Cape Verde shearwatersCalonectris edwardsii. Although an increase in plastic debris was noticeable over the chick-rearing phase, no negative evidence was found regarding chick development related to microplastic ingestion or EDCs contamination (Chapter 4). 4) Seabird species with specific foraging movements and exploration of oceanographic features, such as the Cape Verde Frontal Zone and the West African upwelling, are potentially at a higher risk of ingesting chemical pollutants. Among all species, Bulwer’s petrels and Cape Verde shearwaters, with a broader use of foraging areas, seem to be more exposed to anthropogenic pollutants through these oceanic features (Chapter 5). This thesis highlights how different species with different trophic and foraging ecologies interact with anthropogenic pollutants. This study underscores the importance of performing a multi-species comparison of the trophic and foraging ecology, to study such inter- and intra- specific interactions. Furthermore, it highlights the advantages of employing non- lethal methods for biological sampling, such as faeces, for detecting anthropogenic particles or quantification of EDCs through serum, preen oil or feathers. Ultimately, it raises awareness of the hazards of anthropogenic pollution to civil society and its political decision-makers, promoting discussions and actions at all levels, including ecosystem and species conservation and monitoring. Given the fact that the globe is interconnected by ocean currents, pollution is dynamic and has a significant impact on different biota, including humans, thus it should be addressed globally.

As aves marinhas são indicadoras biológicas adequadas às mudanças nos ecossistemas marinhos, uma vez que ocupam uma posição trófica elevada, exploram uma ampla gama de áreas marinhas e são altamente sensíveis a uma variedade de stresses relacionados com as atividades humanas. A sua ecologia alimentar e trófica tem sido amplamente utilizada para monitorizar áreas-chave, modelar a disponibilidade de presas e auxiliar como amostradores abrangentes do meio oceânico, ajudando-nos a compreender as distribuições dos contaminantes neste ambiente. Estas espécies são especialmente importantes em áreas com pouca informação sobre poluição ambiental, particularmente em regiões tropicais, como ao largo da África Ocidental. Esta área é significativamente impactada pela poluição antropogénica devido à má gestão de resíduos, bem como pelas características oceânicas que agregam detritos antropogénicos e produtos químicos associados, como os compostos disruptores endócrinos (EDCs). O objetivo desta tese foi investigar, numa abordagem a vários níveis, de que forma a poluição antropogénica afeta a comunidade de aves marinhas tropicais no arquipélago de Cabo Verde, ao largo da costa da África Ocidental. Primeiramente, criei uma base de dados de referência sobre a ingestão de detritos antropogénicos em cinco espécies de aves marinhas que nidificam no arquipélago. Depois, abordei a lacuna de dados sobre a contaminação por EDCs e a relação com a ecologia de procura de alimento e trófica de cada espécie de ave marinha. Em seguida, investiguei a relação progenitores-crias na contaminação por detritos antropogénicos e EDCs e de que forma esses poluentes se acumulam à medida que as crias crescem. Finalmente, abordei de que forma os variáveis ambientais e os habitats de alimentação influenciam o risco de poluição antropogénica dentro desta comunidade de aves marinhas. Os principais resultados desta tese são: 1) Todas as espécies de aves marinhas apresentavam detritos antropogénicos nas amostras de fezes. Espécies com estratégias de alimentação mais próximas das áreas costeiras exibiram maior suscetibilidade à ingestão de detritos marinhos (Capítulo 2). 2) Todas as espécies de aves marinhas apresentavam EDCs, algumas com concentrações relacionadas à sua ecologia trófica e de procura de alimento. A alma-negra (Bulweria bulwerii), devido à sua dieta especializada em presas mesopelágicas, apresentou uma relação positiva entre as concentrações de PBDEs e os valores de d15N, indicando uma maior exposição a produtos químicos associados a plásticos em comparação com as outras espécies (Capítulo 3). 3) Nas crias em crescimento, foram observadas diferenças nos padrões de contaminação por EDCs entre as espécies e grupos etários. As crias de alma-negra exibiram padrões de contaminação mais elevados para os PBDEs, provavelmente devido à ecologia alimentar especializada dos seus progenitores, sugerindo uma maior exposição a esses produtos químicos quando comparados com as crias de cagarra-de-cabo-verde (Calonectris edwardsii). Embora tenha sido observado um aumento de detritos plásticos ao longo da fase de cuidado das crias, não foram encontradas evidências negativas no desenvolvimento das crias relacionadas com a ingestão de microplásticos ou contaminação por EDCs (Capítulo 4). 4) As espécies de aves marinhas com movimentos de alimentação específicos e exploração das características oceanográficas, como a frente oceânica de Cabo Verde e a ressurgência da África Ocidental, apresentam maior risco de ingerir produtos químicos. Entre todas as espécies, a alma-negra e a cagarra-de-cabo-verde, que apresentam estratégias mais amplas para as áreas de alimentação, parecem estar mais expostas a poluentes antropogénicos através da exploração dessas características oceânicas (Capítulo 5). Esta tese destaca como diferentes espécies com ecologias de procura de alimento e tróficas distintas interagem com poluentes antropogénicos. Este estudo sublinha a importância de realizar uma comparação multi-espécies da ecologia de procura de alimento e trófico para estudar as interações intra e inter-específicas. Além disso, destaca as vantagens de aplicar métodos não letais para amostragem biológica, como a analise das fezes para deteção de partículas antropogénicas ou quantificação de EDCs através do soro, óleo-uropigial ou penas. Por fim, tenta sensibilizar sociedade civil e seus decisores políticos para os perigos da poluição antropogénica, promovendo discussões e ações em vários níveis incluído a conservação e monitorização das espécies e dos seus ecossistemas. Dado que o globo está interligado por correntes oceânicas, a poluição é dinâmica e tem um impacto significativo em diferentes biotas, incluindo humanos, deverá ser abordada globalmente.